Marine heatwaves: a new insight of climate change: the combined effect with Carbamazepine upon Mytilus galloprovincialis

Abstract

Marine coastal systems are among the main climate change targets. In particular, an increasing concern has raised on the impacts caused by weather events, namely marine heatwaves (MHWs), towards organisms from these areas. MHWs are periods of extreme warm sea surface temperature that persist for days to months and can extend up to thousands of kilometres. Some of the recently observed MHWs revealed the high vulnerability of marine ecosystems and fisheries to such extreme climate events. Beside thermal aggression, inhabiting organisms are also exposed to several pollutants that reach the aquatic compartment and constitute potential hazardousness. Furthermore, it is already reported in literature that warming may affect chemicals’ bioavailability and speciation, changing pollutants toxicity, but temperature rise may also change organism’s sensitivity to pollutants. Nevertheless, limited information is reported regarding MHWs impacts on wildlife and how they cope with pollutants, namely pharmaceuticals such as the case of Carbamazepine (CBZ). Carbamazepine is a pharmaceutical of emerging concern, found in aquatic systems in concentrations ranging from ng/L to µg/L. For this, mussels Mytilus galloprovincialis were chosen as model organisms to develop the present research study. Organisms were exposed to two different climatic scenarios: an optimal scenario where organisms were subjected to 18 ºC water temperature for 20 days and a heatwave scenario ranging between 18 ºC to 22.5 ºC that lasted 11 days (temperature peak at day 6), followed by a recovery period of 10 days (constant temperature 18 ºC). The impacts caused by MHW were evaluated alone and in combination with CBZ contamination of 1 µg/L corresponding to four different treatments: controls (CTL), Carbamazepine exposure (CBZ), marine heatwave scenario (MHW) and the combination of both stressor (CBZ + MHW). Carbamazepine bioaccumulation was assessed and biological impacts were evaluated considering a wide battery of toxicological biomarkers. The results obtained revealed a clear synergism of MHW treatment on CBZ uptake. However, interactions between temperature and CBZ exposure had effects on induction of antioxidant responses, data showed a time dependent impact. Nevertheless, a general impairment was observed between total oxidative scavenging capacity, glutathione dependent parameters, fatty acids metabolism and malondialdehyde content. Significant variations of the immune system were mainly caused by multiple exposure (CBZ + MHW), specially for Micronuclei test. Moreover, MHW showed to be much more effective in what concerns DNA damage in haemocytes. The overall results confirmed that MHWs could influence ecotoxicological effects of environmental contaminants, praising the concern of developing more and better researches in order to understand cellular mechanisms and predict toxicological responses of marine organisms of economic relevance and public health concern.

Os sistemas costeiros marinhos estão entre os ecossistemas mais afetados pelas alterações climáticas. Neste âmbito, uma preocupação crescente tem surgido em torno dos impactos causados por eventos meteorológicos, nomeadamente, ondas de calor (MHWs) sobre o biota. As ondas de calor são períodos nos quais a água do mar fica extremamente quente e que podem durar dias ou meses e estenderem-se por milhares de quilómetros. Os mais recentes eventos têm revelado a elevada vulnerabilidade dos ecossistemas marinhos para com as ondas de calor que, além disso, estão sujeitos também a variados poluentes que alcançam o compartimento aquático e podem constituir perigo. Foi já documentado na literatura que os efeitos da temperatura podem alterar a biodisponibilidade, propriedades dos poluentes presentes na água, alterando a toxicidade e a sensibilidade dos organismos para estes. No entanto, a informação é ainda escassa no que diz respeito aos impactos das MHWs no biota e quais são os efeitos causados pela exposição combinada com poluentes, nomeadamente Carbamazepina (CBZ). Carbamazepina é um fármaco emergente que pode ser encontrado no ambiente aquático na ordem dos ng/L até aos µg/L. Dado isto, mexilhões Mytilus galloprovincialis foram escolhidos como organismos modelo para desenvolver a investigação. Os organismos foram expostos a dois cenários climáticos distintos: condições térmicas consideradas ótimas, onde a temperatura foi constante (18 ºC) durante 20 dias; ação de uma onda de calor compreendida entre os 18 ºC e os 22.5 ºC que durou 11 dias (pico de temperatura ao dia 6) seguida por um período de recuperação de 10 dias (a 18 ºC). Os impactos das MHWs foram avaliados de forma isolada e em combinação com 1 µg/L de CBZ, resultando num total de quatro tratamentos diversos: controlo (CTL), contaminação por carbamazepina (CBZ), recriação de uma onde de calor (MHW) e a combinação dos dois (CBZ + MHW). A bioacumulação de CBZ foi determinada e os impactos biológicos avaliados considerando uma larga bateria de biomarcadores toxicológicos. As análises mostraram um claro sinergismo entre MHW e acumulação de CBZ nos tecidos dos organismos. Apesar das interações entre a temperatura e CBZ mostrarem ser dependentes do tempo de exposição, notou-se uma clara coordenação entre a resposta oxidativa total, parâmetros dependentes de glutationa, metabolismo de ácidos gordos e concentração de malondealdeído. Foram observadas variações significativas do sistema imune, causadas pela exposição múltipla CBZ + MHW (especialmente no teste de Micronúcleo) enquanto a condição MHW gerou mais danos genéticos a nível dos hemócitos. Concluindo, os resultados confirmaram que as MHWs podem influenciar os efeitos ecotoxicológicos dos contaminantes, realçando a importância de desenvolver mais investigação de forma a compreender os mecanismos celulares e prever respostas biológicas de organismos de elevada relevância em termos económicos e de saúde pública.