Effects of climate change on the physiology and photobiology of photosynthetic sea slugs

Abstract

The vulnerability of marine photosynthetic symbioses to climate-driven changes has deserved particular attention in recent years. However, while there is an increasing number of studies on emblematic species such as symbiotic corals, little is known about less charismatic groups such as solar-powered sea slugs. These organisms display one of the most puzzling features observed in the animal kingdom: the mollusc-plastid association, which results from their ability to retain photosynthetically active chloroplasts (kleptoplasts) “stolen” from their algal food sources. Given their peculiar biology, sea slugs have stood out as tool organisms for academic research on photobiology, biomedical studies and bioprospecting of new marine drugs, becoming also desired critters in the marine aquarium trade. In order to provide an overview of state-of-the-art on our knowledge on these fascinating organisms, and lay down the foundations for climate change research, the biological and ecological features of the mollusc-plastid association were reviewed and optimal culture conditions for their different life stages were identified. The impact of ocean acidification and warming was evaluated on early stages and adults of temperate (Elysia viridis) and tropical (Elysia clarki) sea slugs. In this context, new methodological approaches were developed to non-invasively assess the photophysiology of kleptoplasts under future ocean conditions. Our results have shown that acidification and warming may impact several biological features of solar-powered sea slugs, including survival, reproductive success, growth, incidence of deformities, kleptoplasts photosynthetic efficiency, metabolism, heat shock and antioxidant responses. However, sea slug tolerance to future ocean conditions was shown to be species-specific. The temperate sea slug E. viridis, in spite of their low survival, presented efficient heat shock and antioxidant defence mechanisms and high rates of photosynthesis and respiration when exposed to acidification and warming, suggesting the existence of a more tolerant mollusc-kleptoplast complex and capacity to cope with future scenarios. In contrast, the tropical sea slug E. clarki showed to be quite vulnerable to future ocean conditions. The reduced capacity or lack of mechanisms to deal with environmental stress may, in part, explain the metabolic depression of the holobiont and the reduced photosynthetic efficiency of kleptoplasts, leading to bleaching and a lower survival. This work is the first reporting the occurrence of bleaching under climate change in other photosynthetic symbiosis than the cnidarian-dinoflagellate association. These results have broad implications and may help us to anticipate potential negative impacts on the recruitment of solar-powered sea slugs in the oceans of tomorrow. However, it is worth noting that solar-powered sea slugs may have time and evolutionary opportunities to adapt to future ocean conditions.

A vulnerabilidade das simbioses fotossintéticas marinhas face às alterações climáticas tem recebido particular atenção nos últimos anos. Porém, enquanto existe um número crescente de estudos para as espécies emblemáticas, como os corais, pouco se sabe acerca dos grupos menos carismáticos como as lesmas do mar “movidas a energia solar”. Estes organismos possuem uma das particularidades mais intrigantes do reino animal: uma associação molusco-plasto, que resulta da sua capacidade de reter cloroplastos fotossinteticamente ativos (cleptoplastos) “roubados” às algas de que se alimentam. Dada a sua biologia peculiar, as lesmas do mar destacaram-se nos últimos anos como organismo “ferramenta” na investigação da fotobiologia, modelo nos estudos biomédicos e de bioprospeção de novos compostos marinhos, tornando-se ainda pretendidas para o comercio da aquariofilia marinha. Por forma a apresentar uma visão global acerca do conhecimento destes organismos fascinantes e estabelecer critérios para a investigação sobre as alterações climáticas, as características biológicas e ecológicas da associação molusco-plasto foram revistas e ainda identificadas as condições ótimas de cultivo para diferentes fases do seu ciclo de vida. O impacto da acidificação e o aquecimento dos oceanos foi avaliado nos estágios iniciais do desenvolvimento e nos adultos da lesma do mar temperada (Elysia viridis) e na tropical (Elysia clarki). Neste contexto, novas abordagens metodológicas foram desenvolvidas por forma a aceder de forma não invasiva à foto-fisiologia dos cleptoplastos de acordo com as futuras condições do oceano. Os resultados mostraram que a acidificação e o aquecimento do oceano podem influenciar as características biológicas das lesmas do mar “movidas a energia solar”, incluindo a sobrevivência, sucesso reprodutivo, crescimento, incidência de deformações, eficiência fotossintética dos cleptoplastos, metabolismo, e as respostas contra o choque térmico e de ação antioxidante. Contudo, a tolerância das lesmas do mar às condições futuras do oceano revelou ser especifica de cada espécie. A lesma do mar temperada E. viridis, apesar da baixa sobrevivência, apresentou mecanismos eficientes contra o choque térmico, defesa antioxidante e elevadas taxas de fotossíntese e respiração quando exposta à acidificação e ao aquecimento, sugerindo um complexo molusco-cleptoplasto mais tolerante e capacidade em lidar contra os cenários futuros. Por outro lado, a lesma do mar tropical E. clarki mostrou ser vulnerável às condições futuras do oceano. A reduzida capacidade e ausência de mecanismos para lidar com o stress ambiental pode, em parte, explicar a depressão metabólica do holobionte e a reduzida eficiência fotossintética dos cleptoplastos, que levaram ao branqueamento das lesmas do mar e a reduzida sobrevivência. Este trabalho é o primeiro a reportar a ocorrência de branqueamento em circunstâncias de alterações climáticas noutras simbioses marinhas que não as associações cnidário-dinoflagelado. Estes resultados têm amplas implicações e podem ajudar a antecipar os possíveis impactos negativos no recrutamento das lesmas do mar “movidas a energia solar” nos oceanos de amanhã. Contudo, é importante notar que as lesmas do mar “movidas a energia solar” poderão ter tempo e oportunidades evolutivas de adaptação às condições do futuro oceano.