Adaptation of marine organisms to environmental changes: native vs invasive species

Abstract

Ria de Aveiro is a shallow coastal lagoon located in the northwest of Portugal that supports highly diverse communities of benthic invertebrates. Polychaetes are the most abundant group found, some of which are socio-economically important, as the case of the polychaete Hediste diversicolor. H. diversicolor is a native species in Ria de Aveiro and inhabits in soft-bottom communities of estuaries playing a crucial role in sedimentary processes and ecosystem functioning due to its unique traits. Recently, Arenicola marina was detected at Ria de Aveiro, being considered an invasive species in this ecosystem. A. marina is also a bioturbator and it is expected that its constant disturbance of the sediment surface can alter the infauna of the ecosystem. The production and applications of the nanomaterial graphene oxide (GO) has increased of in the last years, conducting to the release of this nanomaterial in the aquatic ecosystems, with consequences for benthic organisms, such as polychaetes. This study aims to assess the effects, isolated or in combination, of an abiotic stressor (GO nanosheets) and a biotic stressor (A. marina) on H. diversicolor. To achieve this, the study conducted several behavioral assays and biochemical markers. The obtained results demonstrated that exposure to different concentrations of GO had negative effects on burrowing activity of H. diversicolor. This species showed an unusual avoidance behavior, fleeing from lower contamination to higher ones. They were unable to escape from higher contamination compartments, but at the highest concentrations (1 and 10 mg GO/L) the bioturbation activity was significantly higher, which may indicate that H. diversicolor tended to move deeper in the sediment. Moreover, the presence of A. marina affected the behavior of H. diversicolor. Regarding A. marina, its bioturbation activity significantly decreased when exposed to GO, which could be related with the decrease of energy reserves, as protein content. Additionally, this species also showed an escape behavior from compartments with a higher GO concentration. Regarding oxidative stress, H. diversicolor seems to be more impacted, since LPO levels were higher in all GO concentrations and SOD activity significantly increased in lowest levels of GO. The obtained results indicate that A. marina may be able to some extent search for more prone areas for feeding, predation, reproduction, and migration under contaminant exposure. On the other hand, H. diversicolor spatial distribution may be severely constrained under both abiotic and biotic stress, while A. marina’s higher foraging activity may promote its propagation in the estuary. Concerning our results, behavioral tests, combined with biomarkers showed to be relevant tools and could be applied for the development of more environmental-realistic assessment and monitoring frameworks for estuaries.

A Ria de Aveiro é uma lagoa costeira localizada no noroeste de Portugal que sustenta comunidades altamente diversificadas de invertebrados bentónicos. Os poliquetas são o grupo mais abundante encontrado, alguns dos quais com importância socioeconómica, como é o caso do poliqueta Hediste diversicolor. H. diversicolor é uma espécie nativa na Ria de Aveiro e desempenha um papel crucial nos processos sedimentares e no funcionamento destes ecossistemas devido às suas características únicas. Recentemente, foi encontrado na Ria de Aveiro o poliqueta Arenicola marina, sendo considerada uma espécie invasora neste ecossistema. A. marina também é um bioturbador e espera-se que a sua constante remobilização de sedimento possa alterar a infauna do ecossistema. A produção e aplicação do óxido de grafeno (GO) têm aumentado nos últimos anos, levando à libertação deste material nos ecossistemas aquáticos, com consequências para organismos bentónicos, como os poliquetas. Este trabalho tem como objetivo estudar os efeitos, isoladamente e/ou em combinação, de um stressor abiótico (nanofolhas de GO) e um stressor biótico (A. marina) em H. diversicolor. Para atingir este objetivo, o estudo realizou diversos ensaios comportamentais e avaliou marcadores bioquímicos. Os resultados obtidos demonstraram que a exposição a diferentes concentrações de GO teve efeitos negativos na atividade de enterramento de H. diversicolor. Esta espécie apresentou um comportamento de evitamento incomum, fugindo dos níveis de contaminação mais baixos para os mais altos, não conseguindo evitar níveis de maior contaminação. Para além disso, nas concentrações mais altas (1 e 10 mg GO/L), a atividade de bioturbação foi significativamente maior, o que pode indicar que H. diversicolor enterrou-se mais profundamente no sedimento. Além disso, a presença de A. marina afetou o comportamento de H. diversicolor. A atividade de bioturbação de A. marina diminuiu significativamente quando exposta a GO, o que pode estar relacionado com a diminuição das reservas energéticas, como os níveis de proteína. Para além disso, esta espécie também evitou compartimentos com maior concentração de GO. Em relação ao stresse oxidativo, H. diversicolor parece ter sido mais impactada, uma vez que os níveis de LPO foram maiores em todas as concentrações de GO e a atividade da enzima antioxidante SOD aumentou significativamente nas concentrações mais baixas. Os resultados obtidos indicam que A. marina pode ser capaz, de procurar novas áreas mais propensas à alimentação, predação, reprodução e migração sob exposição a contaminantes. Por outro lado, a distribuição espacial de H. diversicolor pode ser afetada sob stresse abiótico e biótico, enquanto a atividade de forrageamento de A. marina pode promover a sua propagação no estuário. Em relação aos resultados obtidos, os testes comportamentais, combinados com biomarcadores, mostraram-se ferramentas relevantes que podem ser usados para o desenvolvimento de ferramentas de avaliação e monitorização ambientalmente mais realistas para estuários.