Ecotoxicological effects of neodymium on Mytilus galloprovincialis subjected to environmental changes

Abstract

Rare earth elements (REEs), particularly neodymium (Nd), are receiving growing attention due to their significant economic value, widespread applications, and their consequent increase in environmental concentrations. In addition, the environmental contamination resulting from the discharge of waste from the electrical and electronic equipment and fluorescent lamps industries is also attributed to mercury (Hg). These pollutants persist in ecosystems and accumulate in marine organisms, which has led to the development of water remediation techniques, like sorption methods, using biomass such as live marine macroalgae. The macroalga Ulva lactuca has already shown potential for removing potentially toxic elements from water. In parallel, the effects of climate change are fostering conditions conducive to harmful algal blooms (HABs), with rising temperatures and nutrient levels playing a pivotal role in their occurrence. Notably, dinoflagellate species responsible for producing paralytic shellfish toxins (PSTs) are the primary drivers of HABs events worldwide. In Portuguese coastal waters, Gymnodinum catenatum, a specific phytoplankton species, is commonly linked to the contamination of bivalves with PSTs. Thus, the first aim of this study was to assess the toxicity of the emerging pollutant Nd (70 μg Lˉ¹), induced after twenty-eight days exposure period to the mussel Mytilus galloprovincialis, and compare the effects observed with the ones caused by Hg (50 μg Lˉ¹) as a representative of a classical pollutant. Furthermore, the impacts caused by Nd (acting alone) were compared with the ones induced in mussels exposed to Nd in the presence of the macroalgae Ulva lactuca. Considering that the environment is a dynamic ecosystem with several variables acting at the same time, the present study also aimed to assess the biological effects of Nd (20 μg Lˉ¹) on the mussel M. galloprovincialis when exposed to G. catenatum for fourteen days, followed by a recovery period in uncontaminated seawater for another fourteen days. Assessing the biochemical alterations in the mussels, the results confirmed that Hg was more toxic to mussels than Nd. In addition, these studies also showed the good capability of U. lactuca in preventing the onset of cellular disturbance and homeostasis disruption in M. galloprovincialis by reducing bioavailable Hg levels. In particular, the biochemical parameters evaluated related to metabolism, antioxidant and biotransformation defences, redox balance and cellular damage, showed that algae were able to prevent biological effects in mussels exposed to Hg compared to those exposed to Nd. In the exposure of M. galloprovincialis to Nd and G. catenatum cells, after fourteen days, mussels showed similar toxin accumulation in the mix treatment (Nd and G. catenatum) in comparison with the G. catenatum treatment alone. The present study also highlighted that the toxins dcSTX and GTX5 were the contributors to toxin profile in the G. catenatum supplied to the mussels, inducing an increase in metabolism and enzyme production in the organisms exposed to the G. catenatum cells, while Nd inhibited enzyme production and caused cell damage in the mussels. In general, this study revealed that the combined presence of G. catenatum cells and Nd, produced positive synergistic effects on M. galloprovincialis biochemical responses compared to G. catenatum alone, indicating that organisms performance may be significantly modulated by the presence of multiple co-occurring stressors. In final remarks, this study showed that Hg is more toxic than Nd, inducing more biochemical changes in the organisms. With regard to the two concentrations of Nd tested (70 and 20 μg Lˉ¹), it was found that, for this metal, a longer exposure period allowed a better response from the organisms, with less cellular damage being observed in organisms exposed to a higher concentration and for a longer time. Exposure to G. catenatum cells proved to be less harmful to the M. galloprovincialis than exposure to Nd alone, since in the presence of the toxins the organisms were able to avoid cellular damage. The fourteen days of recovery period proved sufficient for M. galloprovincialis to recover its biochemical performance after exposure to G. catenatum, but the same was not observed after exposure to Nd. The present study highlights the importance of examining the ecosystem as a complex interplay of several variables acting simultaneously, encompassing abiotic and biotic stressors. Consequently, future research efforts should be directed toward addressing the anticipated impacts of climate change and the escalating contamination of aquatic ecosystems by emerging pollutants.

Os elementos terras raras, em particular o neodimio (Nd), tem recebido uma atenção especial devido ao seu valor económico significativo, as suas aplicacoes generalizadas e ao consequente aumento das suas concentracoes no ambiente. Alem disso, a contaminação ambiental resultante da descarga de resíduos das indústrias de equipamentos elétricos e eletrónicos e lâmpadas fluorescentes e atribuída em parte ao mercurio (Hg). Estes poluentes persistem nos ecossistemas e acumulam-se nos organismos marinhos, o que tem potenciado o desenvolvimento de técnicas de descontaminação da água, como métodos de sorcao, utilizando biomassa como macroalgas marinhas vivas. A macroalga Ulva lactuca, ja tem demonstrado potencial para a remoção de elementos potencialmente tóxicos da água. A par da contaminação por poluentes, os efeitos das alteracoes climáticas também estao a induzir impactos nos ecossistemas marinhos, promovendo condicoes propicias a proliferacao de blooms de algas nocivas, que prosperam com o aumento da temperatura. Os principais blooms de algas tóxicas em todo o mundo devem-se principalmente as espécies de dinoflagelados responsáveis pela produção de toxinas paralisantes de crustáceos e moluscos. Nas águas costeiras portuguesas, Gymnodinum catenatum, uma espécie especifica de fitoplancton, e comummente associada a contaminação de bivalves com toxinas paralisantes. Assim, o primeiro objetivo deste estudo foi avaliar a toxicidade do poluente emergente Nd (70 μg Lˉ¹) induzida no mexilhao Mytilus galloprovincialis apos um periodo de exposicao de vinte e oito dias, e comparar os efeitos observados com os causados pelo Hg (50 μg Lˉ¹) como representante de um poluente classico. Alem disso, os impactos causados pelo Nd (atuando sozinho) foram comparados com os induzidos em mexilhões expostos ao Nd na presença da macroalga Ulva lactuca. Considerando que o ambiente e um ecossistema dinâmico com diversas variáveis a atuar em simultâneo, o segundo objetivo deste estudo foi avaliar os efeitos biológicos do Nd (20 μg Lˉ¹) na mesma espécie de mexilhão quando exposto ao G. catenatum durante catorze dias, seguido de um período de recuperação em água do mar nao contaminada por mais catorze dias. Avaliando as alteracoes bioquimicas nos mexilhoes, os resultados confirmaram que o Hg foi mais toxico comparativamente com os efeitos causados pelo Nd. Para alem disso, estes estudos também mostraram a capacidade da U. lactuca limitar as alteracoes bioquimicas em M. galloprovincialis, reduzindo os níveis de Hg biodisponivel na água. Em concreto, os parametros bioquímicos avaliados, relacionados com o metabolismo, as defesas antioxidantes e de biotransformacao, o equilibrio redox e os danos celulares, revelaram que as algas foram capazes de prevenir os efeitos biológicos nos mexilhoes expostos ao Hg em comparacao com os expostos ao Nd. Na exposição de M. galloprovincialis a Nd e a celulas de G. catenatum, apos catorze dias, os mexilhoes apresentaram uma acumulação de toxinas semelhante no tratamento com Nd e G. catenatum em comparação com o tratamento que continha apenas celulas de G. catenatum. O presente estudo revelou que as toxinas dcSTX e GTX5 foram as que contribuíram para o perfil de toxinas na cultura de G. catenatum fornecida aos mexilhões, induzindo um aumento do metabolismo e da producao de enzimas nos organismos expostos as celulas de G. catenatum, enquanto o Nd inibiu a produção de enzimas e causou danos celulares nos mexilhoes. Os resultados revelaram ainda que a presença combinada de celulas de G. catenatum e Nd produziu efeitos sinergisticos positivos nas respostas bioquimicas de M. galloprovincialis em comparacao com o tratamento de G. catenatum, indicando que o desempenho dos organismos pode ser significativamente modulado pela presença de múltiplos fatores de stress co-ocorrentes. No geral, este estudo mostrou que o Hg e mais tóxico que o Nd, induzindo mais alteracoes bioquímicas nos organismos. Relativamente as duas concentracoes de Nd testadas (70 e 20 μg Lˉ¹), verificou-se que para este metal um período mais longo de exposicao permitiu uma melhor capacidade de resposta por parte dos organismos, em que menos danos celulares foram observados nos organismos expostos a uma concentracao mais elevada e durante mais tempo. A exposição a células de G. catenatum revelou ser menos prejudicial para M. galloprovincialis do que a exposicao singular ao Nd uma vez que na presenca das toxinas os organismos conseguiram evitar danos celulares. O período de recuperação de catorze dias provou ser suficiente para M. galloprovincialis recuperar a sua performance bioquímica apos a exposicao a G. catenatum mas o mesmo nao se observou após a exposicao a Nd. Assim, estes estudos sublinham a importância de examinar o ecossistema como uma interacao complexa de diversas variáveis que atuam em simultâneo, englobando fatores de stress abioticos e bioticos. Consequentemente, os futuros esforços de investigacao devem ser direcionados para a abordagem dos impactos previstos das alteracoes climáticas e da contaminação crescente dos ecossistemas aquáticos por poluentes emergentes.