Trait evolution, climatic-niche change and diversification in lizards and snakes

Abstract

What factors explain the variation in species richness throughout the globe? This is a central question in ecology and evolution. Diversification rates are ultimately responsible for the uneven distribution of species richness, and identifying factors that could explain the accumulation of species over time is important, especially under the current biodiversity crisis. Here, we focus on scaled reptiles (order Squamata)—one of the most species-rich group of tetrapods—as we aimed to identify different factors that could be related to species diversity and what are the mechanisms underlying these same patterns. In doing so, we highlight the role of body temperature, climatic niche, parthenogenesis, body size, geographic range size, and ultimately, the role of future climate change. Applying several state-of-the-art methods, ranging from Bayesian trait reconstruction to maximum-likelihood phylogenetic simulations and ecological niche modelling, we help fill several gaps on the mechanisms responsible for the extraordinary diversification of scaled reptiles. First, we show that body temperatures are strongly related to evolutionary history and day-night activity patterns, and that (contrary to expectation) lizard and snakes body temperatures rival those of birds and mammals. Second, in support of the oscillation hypothesis, we show that fast changes in climatic-niche breadth are coupled with narrower niche breadths, fast changes in climatic-niche position and accelerated speciation rates. Third, we demonstrate the role of parthenogenesis as a selfdestructive trait due to increased extinction rates associated with the trait. Fourth, we show how both body size and geographic range size are coupled with speciation rates in the Liolaemidae lizards’ radiation. To achieve this, we extend the ES-sim method—a trait-dependent diversification approach that allows for a single trait and linear relationship between speciation and this trait—to include two traits simultaneously. Fifth, we show how global warming will likely lead to the disappearance of high-mountain lizards’ suitable habitats. Overall, these macroevolutionary and macroecological approaches will facilitate our understanding of the diversification of scaled reptiles, and ultimately how global changes could impact their diversity patterns.

Quais os fatores que explicam a variação de riqueza específica observada em todo globo? Esta é uma pergunta central em ecologia e evolução. As taxas de diversificação são responsáveis, em última instância, pela distribuição desigual da riqueza específica, e identificar fatores que possam explicar a acumulação de espécies ao longo do tempo é importante, especialmente na atual crise da biodiversidade. Aqui, com o nosso foco em répteis escamados (ordem Squamata)—um dos grupos de tetrápodes mais diversos em termos de riqueza específica—nós visamos identificar diferentes fatores que poderão estar relacionados com a diversidade de espécies e quais os mecanismos subjacentes a estes mesmos processos. Desta forma, nós destacamos o papel da temperatura corporal, nicho climático, partenogénese, tamanho corporal, tamanho do alcance geográfico, e finalmente, o papel das futuras alterações climáticas. Aplicando vários métodos de última geração, desde reconstrução Bayesiana de caracteres a simulações filogenéticas através de máxima verossimilhança e modelação do nicho ecológico, ajudamos a preencher várias lacunas nos mecanismos responsáveis pela extraordinária diversificação dos répteis escamados. Primeiro, nós mostramos que as temperaturas corporais estão fortemente relacionadas com a história evolutiva e padrões de atividade dia-noite, e que (ao contrário do esperado) as temperaturas corporais de lagartos e cobras rivalizam com as de pássaros e mamíferos. Segundo, em apoio à hipótese de oscilação, nós mostramos que mudanças rápidas na amplitude do nicho climático estão associadas a amplitudes do nicho climáticos mais estreitas, mudanças rápidas na posição do nicho climático e taxas de especiação aceleradas. Terceiro, nós demonstramos o papel da partenogénese como um caracter autodestrutivo devido ao aumento das taxas de extinção associadas ao caracter. Quarto, nós mostramos como a combinação tamanho corporal e tamanho da distribuição geográfica está associada às taxas de especiação na radiação dos lagartos da família Liolaemidae. Para alcançar isto, nós estendemos o método ES-sim—uma abordagem de diversificação dependente de caracteres que permite um único caracter e uma relação linear entre a especiação e este caracter—para incluir dois caracteres em simultâneo. Quinto, nós mostramos como o aquecimento global provavelmente levará ao desaparecimento do habitat adequado para lagartos de alta montanha. No geral, estas abordagens macroevolutivas e macroecológicas facilitarão a nossa compreensão da diversificação de répteis escamados, e finalmente como as alterações climáticas poderão afetar os seus padrões de diversidade.