Evolutionary constrains in the tetrapod neck: how evolution shapes cervical vertebrae variability

Abstract

The vertebral column is composed of repetitive skeletal elements, organized in homologous series (the vertebrae) that are of paramount importance for evolutionary analysis. Their patterning is regulated by an extremely conserved group of Hox genes that regulate the body plan formation during animal embryonic development. The clade Mammalia and Reptilia show great divergences in axial development plasticity, since the beginning of tetrapod evolution. Currently, several studies tried to explain the causes of vertebral count variation as a whole, while others focused in explaining the conservation of cervical regionalization of mammals. To clarify how cervical regionalization has evolved over millions of years, we conducted a comprehensive survey of presacral vertebrae counts focusing on intraspecific and interspecific variations of 488 tetrapod taxa (extinct and extant). We then mapped vertebral counts to amniotic phylogeny as well as more detailed phylogenetic trees within the group. This approach allowed us to test several hypotheses about the relationships between the number of cervical and presacral vertebrae versus: total body length, total body mass, and neck length. We also calculate the intraspecific variation to find new evolutionary patterns. Finally, we used embryos from three model species Gallus gallus, Anas platyrhyncos and Coturnix coturnix to analyze the frequency with which these meristic changes occurred in early ontogeny. Our results demonstrate a substantial variation in the number of cervical vertebrae in several distantly related species, suggesting the absence of strong selection in some groups. Contrary to the initial hypothesis, our results suggest an inverse correlation between intraspecific variation and number of cervical vertebrae. We hypothesize that developmental constraints are limiting intraspecific variation in long-neck species.

A coluna vertebral é composta por elementos esqueléticos repetitivos, organizados em séries homólogas (vértebras) que são de suma importância para a compreensão da evolução. A sua padronização é regulada por um grupo extremamente conservado de genes Hox que regulam o desenvolvimento embrionário. Os clados Mammalia e Reptilia apresentam grandes divergências na plasticidade do desenvolvimento axial desde o início da evolução dos tetrápodes. A maior parte dos estudos já publicados que analisam variações no número de vértebras, têm-se focado ou nas causas dessas variações de contagens ao longo de toda a coluna vertebral, ou têm tentado explicar a conservação da regionalização cervical em mamíferos. Para se perceber como a regionalização cervical evoluiu ao longo de milhões de anos, realizámos um levantamento abrangente das contagens de vértebras pré-sacrais com foco nas variações intraespecíficas e interespecíficas em 488 espécies de tetrápodes (extintos e não extintos). De seguida, mapeámos as contagens vertebrais na filogenia de amniotas, bem como em árvores mais detalhadas dentro do grupo. Esta abordagem permitiu-nos testar várias hipóteses sobre a relação entre o número de vértebras cervicais e pré-sacrais versus: tamanho total do corpo, peso total do corpo e comprimento do pescoço. Também calculámos eventuais relações entre a variação intraespecífica e outras medidas corporais para encontrar padrões evolutivos. Finalmente, usámos embriões de três espécies Gallus gallus, Anas platyrhyncos e Coturnix coturnix para analisar a frequência com que essas mudanças merísticas ocorrem em fases precoces da ontogenia. Os nossos resultados demonstram uma variação substancial no número de vértebras cervicais em algumas espécies dos mais diversos grupos de tetrápodes, sugerindo a ausência de uma forte seleção, nesses grupos. Ao contrário do esperado inicialmente, os resultados sugerem uma correlação inversa entre a variação intraespecífica e o número de vértebras cervicais típicas em cada espécie. Propomos que esta relação possa ser explicada por constrangimentos impostos pelo desenvolvimento que limitam a variação intraespecífica em espécies de pescoço longo.