Genetic structure and population connectivity of the deepsea file clam Acesta from submarine canyons in the North Atlantic

Abstract

Advances in the exploration of the deep sea changed our view of an environment calm, dark and barren of life, to an environment where life presents adaptations to endure the extreme environmental conditions and prosper in habitats often hosting high biodiversity such as cold-water coral reefs (CWC). The calcium carbonate structure segregated by cold-water corals provides a 3D framework that offers shelter and resources for many species to establish, either permanently or temporarily. Increasing anthropogenic pressures related to the exploration of biological and mineral resources, especially the impacts of demersal trawling result in the disruption of this framework and ultimately affect the entire associated community. Impacts on CWC and associated fauna are serious enough to warrant global efforts to conserve these unique and fragile habitats, particularly through the establishment of marine protected areas (MPA’s). MPA design depends on estimates of connectivity and scales of dispersal for the taxa of interest, which is missing for most deep-sea species. The original objective of this study was to assess genetic connectivity between populations of the giant deep-sea clam Acesta excavata associated to CWC habitats in the European margin, in both reef formations and vertical walls of submarine canyons. However, the use of molecular methods, namely DNA barcoding, revealed the presence of another species of this genus associated to the cold-water coral Lophelia pertusa in the Whittard canyon (Celtic margin). This is the first report of Acesta cryptadelphe in the NE Atlantic, which until now was only known from the NW Atlantic. This unexpected result is a good example of the taxonomic issues that still persist in deep-sea ecosystems. Haplotype network analyses show that gene flow across the Atlantic Ocean is practically inexistent, but the existence of haplotypes that where not sampled raises the possibility of unknown populations of Acesta cryptadelphe in between the two margins, specifically in the Mid-Atlantic Ridge. Regarding Acesta excavata the analyses of sequences from two branches of the Whittard canyon show that, despite the complex topography and hydrography, there are no apparent barriers to gene flow between different branches of the canyon. Haplotype analyses reveal shared haplotypes between the Whittard canyon and the Norwegian margin and the Lisbon canyon suggesting a shared ancient polymorphism or present connectivity between locations. Genetic differentiation analyses are not conclusive, especially because of the low number of sequences available for Norway and the Lisbon canyon, but allow to establish different hypotheses that can be tested in the future, ideally using an integrative approach to understand connectivity. Connectivity along the European margin may be achieved through larvae dispersal, using different ocean currents as pathways of transport, and the presence of unknown populations acting as stepping-stones. Overall this thesis contributes with new knowledge and relevant data to support decisions to protect vulnerable habitats in the deep European margin.

Os avanços na exploração do mar profundo mudaram a nossa visão de um ambiente calmo, sombrio e desprovido de vida, para um ambiente onde a vida apresenta adaptações para suportar condições ambientais extremas e prosperar em habitats que frequentemente albergam elevada biodiversidade, como recifes de coral de água fria. A estrutura de carbonato de cálcio segregada por estes corais fornece uma matriz tridimensional que fornece abrigo e recursos para muitas espécies se estabelecerem de forma permanente ou temporária. As crescentes pressões antropogénicas relacionadas com a exploração de recursos biológicos e minerais no oceano profundo, especialmente os impactos da pesca de arrasto demersal, resultam na destruição dessa estrutura, afetando toda a comunidade a ela associada. Os impactos nos recifes de corais de água fria e na fauna a eles associada são preocupantes o suficiente para justificar esforços globais de conservação desses habitats únicos e frágeis, principalmente através do estabelecimento de áreas marinhas protegidas (AMP’s). O design de AMP’s depende de estimativas de conectividade e escalas de dispersão para os taxa de interesse, medidas estas que são escassas em espécies de profundidade. O objetivo inicial deste estudo era avaliar a conectividade genética entre populações bivalve Acesta excavata associadas a corais de água fria na margem europeia, tanto em recifes como em paredes verticais de canhões submarinos. No entanto, a aplicação de métodos moleculares, nomeadamente “DNA barcoding”, revelou a presença de uma outra espécie deste género, associada ao coral Lophelia pertusa no canhão submarino de Whittard (Margem Irlandesa). Este é o primeiro relato da espécie Acesta cryptadelphe no Nordeste Atlântico que, até agora era conhecida apenas do Noroeste Atlântico. Este resultado inesperado reflete as dificuldades taxonómicas que ainda persistem no estudo do oceano profundo. A análise da rede de haplótipos demonstra que o fluxo genético através do Oceano Atlântico é praticamente inexistente, mas a possível existência de haplótipos não amostrados aumenta a possibilidade de existência de populações desconhecidas de Acesta cryptadelphe entre as duas margens do oceano, especificamente na crista meso-Atlântica. Relativamente a Acesta excavata, a análise de sequências de dois ramos do canhão de Whittard mostra que, apesar de topografia e hidrografia complexas, não existem barreiras aparentes ao fluxo genético entre os diferentes ramos do canhão. A análise de haplótipos revela partilha de haplótipos entre o canhão de Whittard e a margem norueguesa e o canhão de Lisboa, sugerindo a ocorrência de um polimorfismo ancestral ou conectividade contemporânea entre os locais de estudo. Apesar de a análise de diferenciação genética não ser conclusiva, essencialmente devido ao número reduzido de sequências da Noruega e do canhão de Lisboa, os resultados obtidos permitem estabelecer diferentes hipóteses que podem ser testadas no futuro usando, idealmente, uma abordagem integrativa no estudo da conectividade entre populações. A conectividade ao longo da margem europeia pode ocorrer através da dispersão larvar, com recurso a correntes oceânicas como vias de transporte e através de populações desconhecidas que atuam como alpondras. De forma geral, esta tese contribui com novos conhecimentos e dados relevantes para apoiar decisões de proteção de habitats vulneráveis na margem europeia.