Hydrobia ulvae: 15 years of imposex monitoring in Ria de Aveiro

Abstract

Compostos de Tributilestanho (TBT) são biocidas com um largo espectro de ação, utilizados em inúmeras aplicações industriais. Nos anos 60, estes compostos foram utilizados como agente ativo em tintas anti-vegetativas de barcos, bóias, plataformas e outras estruturas submersas, para prevenção de bioincustração. Quando libertados nos ecossistemas aquáticos a sua toxicidade provoca diversos efeitos biológicos em espécies não-alvo. Um desses efeitos é o desenvolvimento de caracteres sexuais masculinos sobre o trato reprodutivo de fêmeas de gastrópodes prosobrânquios, um fenómeno apelidado por imposex. A expressão do imposex é um efeito direto da exposição in situ ao TBT e é utilizado como biomarcador da sua poluição. As várias e generalizadas descrições de elevados níveis de poluição por TBT levaram à implementação de legislações extremamente restritivas da utilização destes compostos. Atualmente, e desde 2008, estão interditas a aplicação e circulação de compostos de TBT em embarcações e portos de estados membros da União Europeia, bem como em embarcações de países que assinaram a Convenção Internacional para a Convenção de Sistemas Antivegetativos Prejudiciais em Navios (Convençao AFS). Contudo, e apesar de estar reportado uma redução na poluição ambiental por TBT após estas medidas, estes compostos podem estar a ser utilizados em países em desenvolvimento, o que requer uma monitorização constante. Além disso, mesmo onde os inputs não são permitidos, a monitorização de sedimentos é requerida, pois este compartimento constitui um reservatório de TBT, acumulado durante as décadas de uso intenso. Várias espécies bioindicadoras podem ser utilizadas para avaliação do imposex e monitorizar a poluição por TBT. Estas devem ser selecionadas cuidadosamente, dependendo da sua abundancia e distribuição na área de estudo e também do compartimento que está a ser monitorizado. De forma a avaliar o estado da poluição por TBT e a sua evolução temporal durante a última década na Ria de Aveiro (Noroeste de Portugal), em especial nos sedimentos, foi utilizado o gastrópode Hydrobia ulvae como espécie bioindicadora. Os 10 locais de amostragem selecionados foram monitorizados em 1998, e em 2003/2004/2007, sendo revisitados em 2012. Os níveis de imposex foram avaliados e os compostos organoestânicos (OTs) foram quantificados nos sedimentos. Ocorreu uma diminuição geral das concentrações de TBT em sedimentos entre 1998 e 2012. No entanto, os níveis de imposex na H. ulvae não diminuíram durante o mesmo período. Em vez disso, houve um aumento global da percentagem de fêmeas afetadas pelo imposex (variou entre 76-100%) e uma manutenção geral do índice da sequência do vaso deferente (VDSI; oscilou entre 0,93 e 1,17). Assim, existe outra razão para além da exposição ao TBT que causa a manutenção da intensidade do imposex e a prevalência deste fenômeno, que aumenta ao longo deste sistema estuarino. Na verdade, a percentagem de indíviduos parasitadas também aumentou ao longo da área de estudo entre 2003 e 2012. Aliás, todas as fêmeas infestadas exibiam imposex e nenhuma fêmea não afetada pelo imposex estava parasitada. Assim, o fenómeno do imposex pode ser uma consequência do aumento deste parasitismo em populações Hydrobia ulvae na Ria de Aveiro, facto corroborado pelos d ados recolhidos no estudo presente. Através de análises estatísticas foi demostrado um efeito positivo da presença de parasitas nos índices VDSI (P = 1,4x10-3) e FPL (tamanho do pénis feminino; P = 8,4x10-5), ao contrário do efeito das concentrações de TBT nos sedimentos nos mesmos parâmetros (P = 0,62 e P = 0,99, respectivamente). No entanto, mais estudos são necessários para confirmar esta hipótese de que pode restringir o uso desta espécie como bioindicador da poluição por TBT em populações parasitadas.

Tributyltin (TBT) compounds are broad spectrum biocides with multiple industrial applications. They have been used as active ingredients in anti-fouling paints formulations, at a global scale since the 60s, and applied in vessels hulls, buoys, platforms and other submerged structures to prevent bioincrustation. Once released into the aquatic environment, and given its proven toxicity, several adverse biological effects are induced on non-target species. One of these effects is the development of male sexual characters onto the reproductive track of prosobranch gastropods females, a phenomenon termed imposex. Imposex expression is a direct effect of TBT exposure in situ, and has been widely used as a biomarker for TBT pollution. The numerous and generalized descriptions of high levels of TBT pollution and also its the negative effects led to the implementation of extremely restrictive legislation on these compounds usage. Presently, and since 2008, TBT compounds application and circulation are banned from EU member states fleets, and respective ports, and from ships flying flags of countries signatories of the International Convention for the Convention on the Control of Harmful Antifouling Systems on Ships (AFS Convention). However, and despite reports of TBT environmental pollution reduction after such measures, these compounds can still be used in third countries, requiring continued monitoring. Furthermore, even where inputs are now prohibited, sediment monitoring is required since this compartment constitutes a reservoir of TBT accumulated during decades of intense use. Several bioindicator species can be used for imposex assessment and TBT pollution monitoring. Therefore, the bioindicator should be carefully selected depending on the abundance and distribution in the study area, and also on the compartment being monitored. In order to evaluate the TBT pollution current status and its temporal evolution in the last fourteen years in Ria de Aveiro (NW Portugal), namely its persistence in sediments, the gastropod Hydrobia ulvae was selected as a bioindicator. The 10 sampling sites previously surveyed in 1998 and in 2003/2004/2007 were revisited in 2012. Imposex levels were assessed and the organotins (OTs) quantified in sediments. There was a general decrease of TBT concentrations in sediments between 1998 and 2012. Even so, H. ulvae imposex levels did not decrease in the same period. Instead, there was a global increase in the percentage of females affected by imposex (varied between 76 and 100%) and a general maintenance of the vas deferens sequence index (VDSI; from 0.93 to 1.17). It is therefore obvious that other reason than TBT exposure is causing imposex intensity maintenance and the phenomenon increased prevalence through this estuarine system. Actually, the percentage of parasitized specimens also increased throughout the study area between 2003 and 2012. Moreover, all infected females exhibited imposex and none imposex-affected female was parasitized. Thus, the imposex phenomenon might be a consequence of this increased parasitism in populations of Hydrobia ulvae in the Ria de Aveiro, a fact corroborated by the data collected in this study. Through statistical analyzes, it was demonstrated a positive effect of the presence of parasitic organisms in VDSI (P = 1.4x10-3) and FPL (female penis length; P = 8.4x10-5), contrasting with the effect of TBT concentration in sediments, in the same imposex parameters (P = 0.62 and P = 0.99, respectively). However, further studies are needed to confirm this hypothesis that can constrain the use of this species as a bioindicator of TBT pollution in parasitized populations.