Gorgonians of the South of Portugal: biology, ecology and conservation

Abstract

O papel ecológico das gorgónias (Octocorallia: Alcyonacea) nos fundos marinhos rochosos é mundialmente reconhecido. Contudo, a informação acerca da ecologia e biologia das espécies de gorgónias nas zonas temperadas do NE Atlântico é manifestamente escassa, especialmente tendo em consideração as actuais perturbações globais, regionais e locais. Nos fundos rochosos da costa algarvia até aos 30 m, verificouse que várias espécies de gorgónias são abundantes e frequentes, nomeadamente Eunicella labiata, Eunicella gazella, Eunicella verrucosa, Leptogorgia lusitanica e Leptogorgia sarmentosa. As populações de gorgónias são co-dominadas por diferentes espécies que apresentaram elevados índices de associação, indicando reduzidos níveis de competição entre elas. Em todo o caso, a estrutura dos povoamentos diferiu com as condições locais. Todas as espécies evidenciaram padrões de distribuição semelhantes ao longo do gradiente de profundidade, i.e. a abundância aumenta significamente com a profundidade após os 15 m. A profundidades mais baixas (até aos 15 m), a distribuição das gorgónias parece ser condicionada por factores abióticos e pela competição com algas. Com efeito, os padrões de distribuição espacial das espécies de gorgónias na costa algarvia são determinados pela interacção de pressões naturais e antropogénicas (ex. pesca). Ainda que as colónias de maior tamanho não tenham sido restritas a áreas menos pescadas, em áreas mais perturbadas pela pesca, a distribuição dos tamanhos das colónias estava maioritariamente desviada para tamanhos mais pequenos. Os efeitos das perturbações naturais nas populações de gorgónias foram evidenciados pela ocorrência de padrões demográficos distintos em áreas vizinhas sujeitas a níveis semelhantes de pressões antropogénicas. Estes estudos demonstraram, ainda, que os efeitos na distribuição de frequências de tamanho das colónias são dependentes das espécies de gorgónias em causa: Eunicella labiata não parece ser afectada; Leptogorgia sarmentosa é tendencialmente afectada por pressões antropogénicas; Eunicella gazella e Leptogorgia lusitanica aparentam ser afectadas, quer por pressões naturais, quer por pressões antropogénicas. Os efeitos verificados nos padrões da distribuição de frequências de tamanho, particularmente a tendência para o desvio destas frequências para tamanhos mais pequenos em áreas sujeitas a perturbações, poderão ter consequências para a biodiversidade dos fundos sublitorais rochosos na costa algarvia. Com efeito, o presente estudo apoia o paradigma geral de que os corais são habitats que suportam comunidades de elevada biodiversidade e abundância. Num dos poucos estudos que examinam a relação entre as gorgónias e as suas comunidades de invertebrados epibentónicos, foi verificado que as gorgónias (Eunicella gazella e Leptogorgia lusitanica) sustentam comunidades ricas (11 phyla, 181 taxa) e abundantes (7284 indivíduos). Estas comunidades são dominadas por anfípodes, mas os poliquetas tiveram um grande contributo para os níveis elevados de biodiversidade. Verificou-se, igualmente, que o tamanho da colónia desempenha um papel fundamental na biodiversidade, na medida em que as colónias de menor tamanho apresentaram um contributo mais baixo, comparativamente às médias e grandes. Ainda que ambas as gorgónias partilhem a maioria das espécies amostradas, 11 e 18 taxa foram exclusivos de Eunicella gazella e Leptogorgia lusitanica, respectivamente (excluindo indivíduos com presenças únicas). No entanto, a maioria destes taxa eram ou pouco abundantes ou pouco frequentes. A excepção foi a presença de planárias (Turbellaria) de coloração branca nas colónias de Eunicella gazella, provavelmente beneficiando do efeito de camuflagem proporcionado pelos ramos com a mesma coloração. Com efeito, a complementaridade entre as comunidades epibentónicas associadas a ambas as gorgónias diminuiu quando usados os dados de presença/ausência, sugerindo que os padrões de biodiversidade são mais afectados pelas alterações na abundância relativa das espécies dominantes do que pela composição faunística. As comunidades de epifauna bentónica associadas a estas gorgónias não só apresentaram valores elevados de ®-diversidade, como de ¯- diversidade, resultantes de padrões intrincados de variabilidade na sua composição e estrutura. Ainda que o conjunto de espécies disponíveis para colonização seja, na generalidade, o mesmo para ambos os locais, cada colónia apresenta uma parte deste conjunto. Na sua totalidade, as colónias de gorgónias poderão funcionar como uma metacomunidade, mas a estrutura das comunidades associadas a cada colónia (ex. número total de espécies e abundância) parecem depender dos atributos da colónia, nomeadamente superfície disponível para colonização (altura, largura e área), complexidade e heterogeneidade (dimensão fractal e lacunaridade, respectivamente) e cobertura epibentónica “colonial” (ex. fauna colonial e algas macroscópicas; CEC). Numa primeira tentativa para quantificar a relação entre as gorgónias e os invertebrados epibentónicos a elas associados (em termos de abundância e riqueza específica), verificou-se que a natureza e a intensidade destas relações dependem da espécie hospedeira e variam para os grupos taxonómicos principais. No entanto, independentemente do grupo taxonómico, a riqueza específica e a abundância estão significativamente correlacionadas com a CEC. Com efeito, a CEC provavelmente devido a um efeito trófico (aumento da disponibilidade alimentar directo ou indirecto), combinado com a superfície disponível para colonização (efeito espécies-área) foram as variáveis mais relacionadas com os padrões de abundância e riqueza específica. Por outro lado, ainda que a complexidade estrutural seja frequentemente indicada como um dos factores responsáveis pela elevada diversidade e abundância das comunidades bentónicas associadas a corais, a dimensão fractal e a lacunaridade apenas foram relevantes nas comunidades associadas a Leptogorgia lusitanica. A validade do paradigma que defende que a complexidade estrutural promove a biodiversidade poderá ser, então, dependente da escala a que se realizam os estudos. No caso das gorgónias, o efeito da complexidade ao nível dos agregados de gorgónias poderá ser muito mais relevante do que ao nível da colónia individual, reforçando a importância da sua conservação como um todo, por forma a preservar a diversidade de espécies hospedeiras, o seu tamanho e estrutura. Actividades antropogénicas como a pesca, podem, ainda, ter efeitos negativos ao nível da reprodução de espécies marinhas. Analogamente ao verificado para os padrões de distribuição espacial das populações de gorgónias na costa algarvia, a informação relativa à sua reprodução é igualmente escassa. Os estudos realizados em populações de Eunicella gazella a 16m de profundidade, demonstraram que o desenvolvimento anual das estruturas reprodutivas é altamente sincronizado entre os sexos. A razão entre sexos na população foi de 1.09 (F:M), encontrando-se perto da paridade. A espermatogénese estende-se por 6 a 8 meses, enquanto que a oogénese é mais demorada, levando mais de um ano para que os oócitos se desenvolvam até estarem maduros. Antes da libertação dos gâmetas, foi observada uma elevada fecundidade nas fêmeas (27.30§13.24 oócitos pólipo−1) e nos machos (49.30§31.14 sacos espermáticos pólipo−1). Estes valores encontram-se entre os mais elevados reportados à data para zonas temperadas. A libertação dos gâmetas (não há evidência de desenvolvimento larvar, nem à superfície da colónia, nem no seu interior) occorre em Setembro/ Outubro, após um período de elevada temperatura da água do mar. As fêmeas emitem oócitos maduros de elevadas dimensões, retendo, todavia, os oócitos imaturos que se desenvolvem apenas na época seguinte. Ainda que o efeito da pesca nas populações de gorgónias da costa do Algarve seja perceptível, às taxas actuais, o mergulho recreativo não aparenta afectar seriamente estas populações. Contudo, sendo uma indústria em expansão e conhecendo-se a preferência de mergulhadores por áreas rochosas naturais ricas em espécies bentónicas, futuramente poderá vir a afectar estes habitats. A monitorização de mergulhadores na costa algarvia mostrou que a sua maioria (88.6 %) apresenta comportamentos que podem impactar o habitat, com uma taxa média de contactos de 0.340§0.028 contactos min−1. Esta taxa foi mais elevada em mergulhadores com moderada experiência e na fase inicial do mergulho (0–10 min). Os contactos com as barbatanas e mãos foram comuns, resultando, maioritariamente, na resuspensão do sedimento, mas geralmente apresentando um impacto reduzido. Todavia, a fauna também foi afectada, quer por danos físicos, quer pela interacção com os mergulhadores, e num cenário de expansão significativa desta actividade, os impactos na fauna local poderão aumentar, com consequências para os ecossistemas de fundos rochosos da costa sul de Portugal. Na sua globalidade, a informação recolhida nos estudos que contemplam esta tese, por ser em grande parte totalmente nova para a região, espera-se que contribua para a gestão da zona costeira do Algarve.

The ecological role of gorgonians (Octocorallia: Alcyonacea) in marine rocky bottoms is worldwide recognized, but the knowledge on the ecology and biology of NE Atlantic temperate species is insufficient, considering current global, regional and local threats. In the rocky bottoms of the Algarve several gorgonians were abundant and frequent down to 30 m, namely Eunicella labiata, Eunicella gazella, Eunicella verrucosa, Leptogorgia lusitanica and Leptogorgia sarmentosa. There is a high association of several gorgonian species that co-dominate assemblages, indicating low levels of competition among species. Nevertheless, gorgonian assemblages differed in structure, depending on local conditions. All species evidenced a similar depth pattern, i.e. abundance significantly increased with depth below 15 m. At shallower waters (up to 15 m), the distribution of gorgonians may be constrained by abiotic factors and competition with algae. Indeed, the spatial patterns of gorgonian populations along the southern coast of Portugal were driven by the interaction of both natural and anthropogenic pressures (namely fishing). Although larger colonies were not restricted to the sites with lower fishing pressure, gorgonian populations sampled in more intensively fished areas generally presented skewed distributions towards small sizes. The effects of natural disturbance events on the structure of gorgonian populations were evidenced by distinct demographic patterns in nearby areas under similar anthropogenic pressure. The present studies also showed that the effect of disturbance on size-frequency distribution of gorgonian populations is species-dependent: Eunicella labiata does not seem to be affected; Leptogorgia sarmentosa is likely affected mainly by anthropogenic pressures; Eunicella gazella and Leptogorgia lusitanica seem to be affected by both kinds of stress. The effects on sizefrequency distributions patterns, namely the trend to skewed distribution towards small sizes under disturbance may have consequences for biodiversity of rocky sublittoral areas of the Algarve coast. Indeed, the present study supports the general paradigm that corals are habitats of enhanced abundance and biodiversity. In one of the few studies examining the relationship between gorgonians and their associated non-colonial epifaunal assemblages, gorgonians (Eunicella gazella and Leptogorgia lusitanica) were found to support rich (11 phyla, 181 taxa) and abundant (7284 individuals) assemblages. The present study supports the general paradigm that corals are habitats of enhanced abundance and biodiversity. In one of the few studies examining the relationship between gorgonians and their associated non-colonial epifaunal assemblages, gorgonians (Eunicella gazella and Leptogorgia lusitanica) were found to support rich (11 phyla, 181 taxa) and abundant (7284 individuals) assemblages. These epifaunal assemblages were dominated by amphipods, but polychaetes had a relevant contribute to diversity. Colony size was found to have a relevant role on biodiversity patterns, with small size colonies contributing the least for overall biodiversity. Although both gorgonians shared most of the species collected, 11 and 18 taxa were exclusively associated with Eunicella gazella and Leptogorgia lusitanica, respectively (without considering singletons). Nevertheless, most of these exclusive taxa were either rare or uncommon. The exception was the presence of white flatworms Turbellaria in Eunicella gazella colonies probably taking advantage of crypsis with the white Eunicella gazella branches. Indeed, complementarity in the epifaunal assemblages associated with the two gorgonian hosts decreased when data was analysed after presence/absence transformation, suggesting that patterns of biodiversity are more affected by changes in the relative abundance of dominant species rather than in faunal composition. Gorgonian epifaunal assemblages not only showed high values of ®-diversity but intricate patterns of variability in their composition and structure leading to high ¯-diversity. Although the total pool of species available in gorgonian colonies appears to be the same in both sites analysed, each colony yields a rather small set of this species pool. All together, the colonies may act as a metacommunity, but the structure of the assemblage in each colony (e.g. total number of species, dominance) apparently depends upon host attributes, namely the surface available for colonization (colony height, width and area), complexity and heterogeneity (fractal dimension and lacunarity respectively) and “colonial” epibiont cover (e.g. colonial fauna and macroscopic algae; CEC). In a first attempt to explicitly quantify the link between gorgonians and the abundance and species richness of associated non-colonial epifaunal invertebrates, the nature and intensity of these relationships were found to be not only host-dependent but varied from one taxonomic group to another. In all faunal groups associated with the two gorgonian hosts analysed, the species richness and abundance were strongly correlated with CEC. In fact, CEC possibly due to a trophic effect (direct or indirect enhancement of food availability) combined with the surface available for colonization (species-area effect) were the strongest predictors of species richness and abundance. On the other hand, although structural complexity is usually indicated as the main driver for the rich and abundant coral-associated assemblages, fractal dimension and lacunarity were only relevant for the assemblages associated with Leptogorgia lusitanica. The validity of the paradigm that structural complexity enhances biodiversity may be scaledependent. In the case of gorgonians, the effect of complexity at the “garden” level may be much more relevant than at the individual colony level reinforcing the need for the conservation of gorgonian aggregation areas as a whole in order to preserve host diversity and size structure. On the other hand, although structural complexity is usually indicated as the main driver for the rich and abundant coral-associated assemblages, fractal dimension and lacunarity were only relevant for the assemblages associated with Leptogorgia lusitanica. The validity of the paradigm that structural complexity enhances biodiversity may be scale-dependent. In the case of gorgonians, the effect of complexity at the “garden” level may be much more relevant than at the individual colony level reinforcing the need for the conservation of gorgonian aggregation areas as a whole in order to preserve host diversity and size structure. Anthropogenic activities like fishing may also have a negative impact on reproduction. Likewise the lack of information on distribution patterns of gorgonian assemblages and their role on local biodiversity patterns, no information was available for the Algarve coast concerning reproductive patterns of main gorgonian species. The annual development of reproductive structures in Eunicella gazella populations (16m depth) was highly synchronized between sexes. The sex ratio of the population was 1.09 (F:M) being close to parity. The spermatogenic cycle extended for six to eight months, but the oogenic cycle was much longer, taking more than one year for mature oocytes to develop. Prior to spawning, high fecundity was observed in females (27.30§13.24 oocytes polyp−1) and males (49.30§31.14 sperm sacs polyp−1). These values are amongst the highest values reported to date in temperate gorgonians. Broadcast spawning of the gametes (no evidence of surface or internal brooding) occurred in September/October after a period of high sea surface temperatures during summer. Females release large sized mature oocytes but retain immature oocytes that develop only in the next season. Although the effect of fishing on gorgonian assemblages in the Algarve coast is apparent, at current rates, scuba diving does not seem to seriously affect gorgonians. However, this is a growing industry and the preference of scuba divers for natural rocky areas with diverse fauna is well known, which put these habitats under threat. The monitoring of scuba divers in the Algarve showed that most of them (88.6 %) have behaviours that can impact the habitat, presenting a mean contact rate of 0.340§0.028 contacts min−1 (§SE). This rate was higher in scuba divers with moderate experience, and in the initial part of the dive (0–10 min). Contacts with fins and hands were common, mainly resulting in sediment re-suspension, but generally presenting low impact. However, fauna was also affected by physical damage and interactions, and under a scenario of significant expansion of this activity, the impacts on local fauna may increase with consequences for the sublittoral rocky ecosystems of the Algarve coast. Overall, the information gathered in this thesis, most of it completely new for the region, is expected to have a major contribution for the management of the Algarve coast.