Embryonic and larval ecology and biochemistry of offshore decapods

Abstract

Understanding the biology of offshore species is hardened by the difficulties of sampling in the deep-sea environment. Additionally, due to the vastness of the open ocean, knowledge of early life histories of pelagic larvae is still relatively scarce. In decapod species with bentho-pelagic lifestyle, the transition from life in the seafloor to the water column not only is associated with drastic morphological metamorphosis, but also with changes in behavior and feeding ecology. The purpose of the present thesis was to investigate physiological, biochemical and behavioral adaptation occurring during early development of such species. The Norway lobster, Nephrops norvegicus, and the crab Monodaeus couchi were used as a model as these two species are encountered off the NE Atlantic shelf at depth greater than 300 m. Chapter 1 introduces the challenges faced by both adult and larvae inhabiting such remote habitats, including the effect of food availability on development and oceanographic processes on dispersal and recruitment. The thesis follows early life histories, starting with within-brood variability in the fatty acid (FA) profile displayed by developing N. norvegicus embryos. There were no differences in the FA composition of embryos sampled from both sides of the brooding chamber in most females. However, all females exhibited significant differences in the FA profiles of embryos sampled from different pleopods. Potential causes for the variations recorded may be differential female investment during oocyte production or shifts in FA catabolism during the incubation period promoted by embryo’s location within the brooding chamber. Next, feeding rates and digestive enzymes activity of the early stage larvae was investigated in N. norvegicus. Both stages were able to maximize food intake when larvae were scarce and showed increased feeding rate following periods of starvation. Amylase activity indicated that carbohydrates are not the primary energy reserve and that feeding may be required soon after hatching to trigger amylase activity. Protease activity indicated that protein reserves are catabolized under starvation. These results indicate that larvae may maximize prey ingestion in the presence of plankton patches with higher food abundance and minimize the deleterious effects induced by previous periods of intermittent starvation or unsuitable prey densities/types. Additionally, changes in enzymatic activity may allow newly hatched N. norvegicus larvae to metabolize protein reserves to overcome short-term starvation. Vertical migration behavior and the influence of oceanographic properties were studied next. All zoeal stages of M. couchi displayed reverse diel vertical migration. Abundance of early stages was correlated with chlorophyll a levels. An ontogenic shift in vertical distribution explained the results; earlier zoeal stages remain in the food-rich upper water column while later stages migrate to the bottom for settlement. This vertical migration behavior is likely to affect horizontal distribution of larvae. Indeed, global current patterns will result in low inter-annual variations in decapod larvae recruitment, but short term variations such as upwelling events will cause deviation from the expected dispersal pattern. Throughout development, from the embryo to metamorphosis into benthic juvenile, offshore decapods face many challenges. For the developing individual survivorship will depend heavily on food availability but also on the reserves passed on by the mother. Even though vertical migration behavior can allow the larvae to take advantage of depth varying currents for transport, the effect of general circulation pattern will superimpose local current and influence feeding conditions and affect dispersal and recruitment.

Compreender a biologia das espécies de mar aberto é dificultado pela amostragem em ambiente de mar profundo. Além disso, condicionado pela vasta extensão do oceano aberto, o conhecimento da fase inicial de vida das larvas pelágicas é ainda relativamente limitado. Em espécies de decápodes bento-pelágicos, a transição da vida no fundo do mar para a coluna de água não só está associada a uma metamorfose drástica na morfologia, mas também a uma mudança de comportamento e de ecologia alimentar. O presente trabalho teve como objectivo principal investigar as adaptações fisiológicas, bioquímicas e comportamentais que ocorrem durante o desenvolvimento inicial em espécies de decápodes bento-pelágicos. Como organismos modelos foram usados o lagostim, Nephrops norvegicus, e o caranguejo Monodaeus couchi, pelo facto de ambas as espécies poderem ser capturadas ao largo da plataforma do NE Atlântico e a mais de 300 m de profundidade. O Capítulo 1 apresenta os desafios enfrentados pelos adultos e larvas de decápodes que vivem nestes ambientes remotos, incluindo o efeito da disponibilidade de alimento no desenvolvimento, e dos processos oceanográficos na dispersão e recrutamento. Em particular, este trabalho pretende seguir a história de vida inicial, a começar com a variabilidade na composição dos ácidos gordos (AG) de embriões da mesma ninhada de N. norvegicus em desenvolvimento. Na maioria das fêmeas, não foram encontradas diferenças na composição dos AG de embriões alojados em ambos os lados da câmara de desenvolvimento embrionária. No entanto, todas as fêmeas apresentaram diferenças significativas nos perfis de AG de embriões situados em diferentes pleópodes. Possíveis causas para as variações registadas podem ser devidas ao investimento diferencial da fêmea durante a produção de ovócitos ou a mudanças no catabolismo dos AG durante o período de incubação promovido pela localização do embrião dentro da câmara de desenvolvimento embrionária. Em seguida foram investigadas em N. norvegicus as taxas de alimentação e a actividade de enzimas digestivas dos primeiros dois estádios larvares. Ambos os estádios foram capazes de maximizar a ingestão de alimento em situação de escassez de presas, e mostraram um aumento na taxa de alimentação depois de períodos de inanição. A actividade da amilase indicou que os hidratos de carbono não são a principal reserva de energia e que a alimentação pode ser obrigatória logo após a eclosão para iniciar a actividade da amilase. A actividade da protease indicou que as reservas de proteínas são metabolizadas em inanição. Estes resultados indicam que na presença de maiores concentrações de plâncton as larvas podem maximizar a ingestão de presas e minimizar os efeitos prejudiciais provocados por intermitentes períodos prévios de fome, baixa densidade de presas, ou presas impróprias. Além disso, a mudança na actividade enzimática pode permitir às larvas recém-nascidas de N. norvegicus metabolizar as reservas de proteínas para sobreviver a curtos períodos de inanição. De seguida foi estudado a influência das propriedades oceanográficas sobre a migração vertical das larvas. Em M. couchi, todos os estádios larvares apresentaram migração vertical nocturna inversa. A abundância dos dois primeiros estádios mostrou estar positivamente correlacionada com os níveis de clorofila a. A ocorrência de mudança ontogénica na distribuição vertical explicou os resultados; os primeiros estádios de zoeae permanecem na parte superior da coluna de água, uma zona rica em alimentos, ao contrário dos estádios posteriores que migraram para o fundo de forma a assentarem. O comportamento migratório vertical é susceptível de afectar a distribuição horizontal das larvas. Os padrões globais de circulação irão causar pequenas variações inter-anuais no recrutamento de larvas de decápodes, mas pequenas variações espacio-temporais, como eventos de afloramento, irão provocar alterações no padrão geral de dispersão. Ao longo do desenvolvimento, desde o embrião até a metamorfose para juvenil bentónico, os decápodes de mar aberto enfrentam muitos desafios. A sobrevivência do indivíduo em desenvolvimento depende significativamente da disponibilidade de alimento assim como das reservas fornecidas pela mãe. Apesar do comportamento de migração vertical permitir às larvas aproveitarem as variações de corrente para transporte, a influência dos padrões de circulação geral irá sobrepor-se às correntes locais e influenciar as condições de alimentação, a dispersão e o recrutamento.