Systematics and evolution of coastal and deepwater Hydrozoa from the NE Atlantic

Abstract

The study of the Portuguese Hydrozoa fauna has been abandoned for more than half a century, except for the Azores archipelago. One of the main aims of this Ph.D. project was to contribute new hydrozoan records leading to a more accurate perception of the actual hydrozoan diversity found in Portuguese waters, including the archipelagos of Azores and Madeira, and neighbouring geographical areas, for habitats ranging from the deep sea to the intertidal. Shallow water hydroids from several Portuguese marine regions (including the Gorringe Bank) were sampled by scuba-diving. Deep-water hydroids, from the Azores, Madeira, Gulf of Cadiz and Alboran Sea, were collected by researchers of different institutions during several oceanographic campaigns. Occasional hydroid sampling by scuba-diving was performed in the UK, Malta and Spain. Over 300 hydroid species were identified and about 600 sequences of the hydrozoan ‘DNA barcode’ 16S mRNA were generated. The families Sertulariidae, Plumulariidae, Lafoeidae, Hebellidae, Aglaopheniidae, Campanulinidae, Halopterididae, Kirchenpaueriidae, Haleciidae and Eudendriidae, were studied in greater detail. About 350 16S sequences were generated for these taxa, allowing phylogenetic, phylogeographic and evolutionary inferences, and also more accurate taxonomic identifications. Phylogenetic analyses integrated molecular and morphological characters. Subsequent results revealed: particularly high levels of cryptic biodiversity, polyphyly in many taxonomic groups, pairs of species that were synonymous, the identity of several varieties as valid species, and highlighted phylogeographic associations of hydroids in deep and shallow-water areas of the NE Atlantic and W Mediterranean. It was proved that many (but not all) marine hydroid species with supposedly widespread vertical and/or horizontal geographical distributions, correspond in fact to complexes of cryptic taxa. This study further revealed that, in the NE Atlantic, shallow environments sustain higher hydrozoan diversity and abundance, but the importance of bathyal habitats as a source of phylogenetic diversity was also revealed. The Azorean seamounts were shown to be particularly important in the segregation of populations of hydroids with reduced dispersive potential. The bathyal habitats of the Gulf of Cadiz proved to harbour a considerably high number of cryptic species, which may mainly be a consequence of habitat heterogeneity and convergence of various water masses in the Gulf. The main causes proposed for speciation and population divergence of hydroids were: species population size, dispersal mechanisms and plasticity to inhabit different environmental conditions, but also the influence of oceanic currents (and its properties), habitat heterogeneity, climate change and continental drift. Higher phylogenetic resolution obtained for the family Plumulariidae revealed particularly that glacial cycles likely facilitated population divergence, ultimately speciation, and also faunal evolutionary transitions from deep to shallow waters.

O estudo da fauna Portuguesa de Hydrozoa estava abandonado há mais de meio século, exceto para o arquipélago dos Açores. Um dos principais objetivos do projecto de doutoramento foi contribuir com novos registos de hidrozoários para uma perceção mais precisa da diversidade real de hidrozoários de águas Portuguesas, incluindo os arquipélagos dos Açores e Madeira, e áreas geográficas próximas, para habitats compreendidos entre o mar profundo e o nível intertidal. Hidrários de águas superficiais de diversas regiões marinhas Portuguesas (incluindo o Banco Gorringe) foram amostradas por mergulho com escafandro autónomo. Hidrários do mar profundo, dos Açores, Madeira, Golfo de Cádis e Mar de Alboran, foram colhidos por investigadores de diferentes instituições durante variadas campanhas oceanográficas. Foi efetuada amostragem esporádica de hidrários por mergulho com escafandro autónomo no Reino Unido, Malta e Espanha. Foram identificadas mais de 300 espécies de hidrários e foram geradas cerca de 600 sequências do ‘DNA barcode’ de hidrozoários 16S mRNA. As families Sertulariidae, Plumulariidae, Lafoeidae, Hebellidae, Aglaopheniidae, Campanulinidae, Halopterididae, Kirchenpaueriidae, Haleciidae e Eudendriidae, foram estudadas em detalhe. Foram geradas cerca de 350 sequências do marcador genético 16S para esses taxa, com a finalidade de providenciar inferências filogenéticas, filogeográficas e evolucionárias, e também identificações taxonómicas mais precisas. As análises filogenéticas moleculares foram integradas com carateres morfológicos. Os resultados subsequentes revelaram: níveis particularmente elevados de biodiversidade críptica, polifilia em muitos grupos taxonómicos, pares de espécies que eram sinónimas, a identidade de diversas variedades como espécies válidas, e evidenciaram associações filogeográficas de hidrários em águas superficiais e profundas do Atlântico nordeste e Mediterrâneo oeste. Provou-se que muitas (mas não todas) espécies de hidrários marinhos com distribuição geográfica supostamente ampla vertical e/ou horizontalmente, de fato correspondem a complexos de taxa cripticos. Este estudo também revelou, que no Atlântico nordeste, os ambientes de águas costeiras sustêm maior diversidade e abundância de hidrozoários, mas a importância dos ambientes batiais como fonte de diversidade filogenética foi também revelada. As montanhas submarinas dos Açores revelaram ser importantes na segregação de populaçoes de hidrários com potencial dispersivo reduzido. Os habitats batiais do Golfo de Cádiz provaram suster um número considerávelmente grande de espécimes cripticas, o que poderá ser consequência da heterogeneidade de habitats e convergência de variadas massas de água no Golfo. As principais causas propostas para a especiação e divergência populacional dos hidrários foram: as dimensões das populações de espécies, os mecanismos de dispersão e plasticidade que permita os hidrários habitarem diferentes condições ambientais, mas também a influência das correntes oceânicas (e suas propriedades), heterogeneidade dos habitats, alterações climáticas e deriva continental. A alta resolução filogenética obtida para a família Plumulariidae revelou particularmente que ciclos glaciais poderão ter facilitado divergência de populações, ultimamente especiação, e também transições evolucionárias faunísticas de águas profundas para superficiais.