Morphological and ecological studies on the phylum Cycliophora

Abstract

Cycliophora é um filo animal descrito recentemente que acomoda, apenas, duas espécies: Symbion pandora Funch e Kristensen, 1995 e S. americanus Obst, Funch e Kristensen, 2006. Este filo é caracterizado por um ciclo de vida assaz complexo, cuja posição filogenética tem sido debatida desde a sua descoberta. Esta dissertação visa aprofundar o conhecimento geral existente acerca destes enigmáticos e pouco explorados metazoários. Assim, vários aspectos da morfologia e ecologia de ciclióforos foram estudados através de observações in vivo, técnicas de microscopia e reconstrução tridimensional. A mioanatomia de várias fases do ciclo de vida é descrita para S. pandora e S. americanus. Os nossos resultados revelam uma similaridade contundente entre a musculatura das duas espécies. A mioanatomia geral de Symbion é, ainda, comparada à de outros metazoários. A expressão de algumas substâncias imunorreactivas, como são exemplo a serotonina e as sinapsinas, é investigada em várias formas do ciclo de vida. Quando comparados com outros representantes de Spiralia, conclui-se que a neuroanatomia geral dos ciclióforos se assemelha mais às formas larvares do que aos adultos. Apesar de possuírem um plano corporal sofisticado, com extensas áreas ciliadas e uma mioanatomia complexa, descobrimos que o macho de ambas as espécies Symbion é composto por apenas algumas dezenas de células. Baseando-nos nestas observações, inferimos que a complexidade dos metazoários não se relaciona com o tamanho corporal nem com o número de células de um organismo. Estudos sobre a ultra-estrutura da fêmea revelaram, entre outras estruturas, um putativo poro genital, extensões citoplasmáticas do oócito e glândulas posteriores. Morfologia e implicações funcionais destas estruturas são aqui discutidas. A anatomia do protonefrídeo da larva cordóide é descrita. A arquitectura deste órgão diverge daquela presente noutros representantes de Nephrozoa, particularmente ao nível da área de filtração da célula terminal. As nossas observações são discutidas em termos filogenéticos. A maturação sexual em ciclióforos é investigada. Os nossos resultados sugerem que a transição de reprodução assexual a sexual se relacione com a idade da forma séssil, a “feeding stage”. A presença da larva Prometeus assente no tronco desta também poderá influenciar o processo, embora mais estudos sejam desejáveis para o comprovar. Os nossos resultados são discutidos integrativa e comparativamente com o conhecimento prévio sobre Cycliophora. A cumulação deste conhecimento será essencial para a compreensão da evolução e filogenia deste enigmático filo.

As one of the most recently discovered animal phyla, Cycliophora to date comprises only two described species, Symbion pandora Funch and Kristensen, 1995 and S. americanus Obst, Funch and Kristensen, 2006. This enigmatic phylum is characterized by a complex life cycle and a phylogenetic position that has been under debate ever since its discovery. This dissertation aims to increase the general knowledge on these cryptic animals. Various aspects of the cycliophoran morphology and ecology are studied by a combination of in vivo observations, several microscopic techniques and 3D reconstruction imaging. Herein, we describe the muscle arrangement of the several life cycle stages of S. pandora and S. americanus. Overall, our results reveal striking similarities in the myoanatomy of both cycliophoran species. We discuss our findings with respect to muscle elements of other metazoan groups, as well. The distribution of a number of immunoreactive substances, e.g., serotonin and synapsin, is investigated in various life cycle stages. It is concluded that the overall neuroanatomical condition of all cycliophoran larval stages resembles much more the situation of adult rather than larval spiralians. Despite its sophisticated bodyplan, which includes extensive locomotory ciliated fields and a complex myoanatomy, we find that the cycliophoran dwarf male of both Symbion species is composed of solely a few dozens of cells. Based on these findings, we infer that complexity of metazoans is neither correlated to the body size nor the overall number of cells of an individual. Continued studies on the ultrastructure of the female revealed the existence of, among other features, a putative gonopore, cytoplasmic extensions of the oocyte and posterior glands. The morphology and the functional implications of these structures are discussed. The complete ultrastructural anatomy of the cycliophoran protonephridium, including the filtration area and the nephridiopore, is described herein. The cycliophoran protonephridial architecture diverges from that of all other nephrozoans mainly in the filtration area, in which no pores or clefts are found. Our findings are discussed in phylogenetic terms. Sexual maturation in the complex cycliophoran life cycle is investigated. Based on our findings we argue in favor of a shift to sexuality motivated by the age of the feeding stages, which is estimated by the number of cuticular wrinkles. The settled Prometheus larva may also induce the generation of a female by a feeding individual, though this needs to be further investigated. Our new findings are integrated and comprehensively discussed with the preexistent knowledge on Cycliophora. This accumulation of information will be essential to retrace the evolution of this enigmatic phylum and to make a final decision on its phylogenetic placement within Metazoa.