Microphytobenthos vs Hydrobia: trophic coupling in estuarine environment

Abstract

Os estuários são ambientes complexos, biologicamente diversos e muito importantes no que respeita à produtividade primária. As zonas intertidais destes ecossistemas são ocupadas por organismos que possuem uma elevada capacidade de sobrevivência e adaptação face às variadas e rápidas alterações nos factores ambientais (tais como temperatura, salinidade, conteúdo hídrico, etc.). As cadeias tróficas com origem no ecossistema estuarino bentónico são essencialmente herbívoras, regulando o fluxo de energia desde o fundo sedimentar e através do ecossistema. Nas áreas estuarinas intertidais a produção primária é essencialmente suportada pelo microfitobentos (MPB). Estas comunidades de microalgas bênticas constituem uma importante fonte de matéria orgânica e são por si só a principal fonte alimentar para as populações de Hydrobia. Neste contexto, a interacção MPB - Hydrobia é um modelo-chave na investigação da cadeia trófica estuarina de origem bentónica, actuando como um importante canal de transporte de energia para os níveis tróficos superiores, especialmente se considerarmos que Hydrobia é uma importante presa para peixes, aves e caranguejos. O presente estudo tem por objectivos gerais: i) a investigação do controlo ambiental (particularmente da luz e do teor em água do sedimento) e endógeno na migração vertical do MPB e ii) a identificação e potencial utilização de marcadores tróficos (pigmentos e ácidos gordos) úteis à investigação da interacção MPB – Hydrobia em laboratório e em condições naturais, considerando a existência de uma elevada plasticidade trófica por parte da Hydrobia e a elevada densidade populacional que estes organismos podem apresentar. A primeira fase de investigação resultou na comparação do papel dos estímulos ambientais e do controlo endógeno nos padrões de comportamento migratório vertical do microfitobentos, demonstrando a existência de um controlo essencialmente endógeno na formação e desintegração do biofilme superficial. A regulação e manutenção da biomassa à superfície do sedimento são claramente controladas pela variação dos factores ambientais, em especial da luz, cuja presença é essencial à formação total do biofilme microalgal à superfície do sedimento intertidal. Foi proposta uma nova abordagem metodológica com vista à estimativa nãodestrutiva do teor de água de sedimentos intertidais vasosos , possibilitando o estudo da influência da acção do vento no conteúdo hídrico dos sedimentos e o consequente impacto da dessecação na comunidade microfitobêntica. Observou-se que a dessecação provoca efeitos limitantes não só na biomassa superficial mas também na actividade fotossintética dos biofilmes microfitobênticos, conduzindo à diminuição da produtividade primária. No que respeita à dinâmica trófica da interacção MPB - Hydrobia foi estabelecido o uso do pigmento feoforbide a, quantificado nas partículas fecais da fauna, como marcador trófico que permite estimar a quantidade de biomassa de microalgas (clorofila a) incorporada pelos organismos animais.Para tal foi investigada e comprovada a existência de uma relação significativa entre a concentração de feopigmentos excretados e a concentração de clorofila a ingerida. Estes estudos foram desenvolvidos numa primeira fase à escala diária, considerando os efeitos dos ciclos sazonais, dia-noite e maré, e depois com a validação em condições naturais, numa escala mensal. A taxa de ingestão média de indivíduos de H. ulvae varia ao longo do dia, com o máximo em torno dos períodos diurnos de maré baixa, o que pode estar relacionado com a disponibilidade de MPB. As taxas de ingestão (TI) de H. ulvae variam ainda em função da estação do ano (TI verão > TI primavera) e em função da densidade de indivíduos (> densidade, < ingestão). Verificou-se um efeito negativo na concentração de clorofila disponível após herbívoria independentemente da densidade de indivíduos. Finalmente, a comparação dos perfis de ácidos gordos de H. ulvae provenientes de diferentes habitats com os perfis de potenciais fontes alimentares permitiu demonstrar que os ácidos gordos são ferramentas úteis na identificação do habitat ocupado por estes organismos. No entanto, apesar da ocupação de diferentes habitats e da integração de múltiplas fontes de produção primária na sua dieta foram sempre observados significativos níveis de ácidos gordos específicos de microalgas (em particular diatomáceas), reforçando o papel importante das comunidades de microalgas bênticas na dieta das populações de H. ulvae.

Estuaries are biologically diverse and form complex environments, which play an important role on the global primary productivity of aquatic environments. Intertidal areas of estuaries are inhabited by organisms with a strikingly capability to survive and to be adapted to frequent and fast changes in several environmental factors (such as temperature, salinity, water content, etc.). Grazing food chains are common in intertidal mudflats regulating the flow of nutrients and energy from the bottom throughout the estuarine ecosystem. Within intertidal estuarine areas the primary production was predominantly supported by microphytobenthos (MPB). These benthic microalgae assemblages are an important source of organic matter and are a main food source for Hydrobia populations. The MPB - Hydrobia interaction is a key model for the estuarine grazing food chain, acting as a significantly channel of energy to higher trophic levels, since Hydrobia is an important prey item for fish, birds and crabs. The present work addressed: i) the environmental (namely light and sediment water content) and the endogenous control of the vertical migration by microphytobenthos, and ii) the identification and the potential use of trophic markers (pigments and fatty acids) to establish this relationship under laboratory and natural conditions, considering that H. ulvae showed significant trophic plasticity and that mud snails could reach extremely high densities. The role of exogenous cues and endogenous control of the patterns of vertical migratory behavior of intertidal MPB biofilms were compared, showing that the formation and disintegration of the biofilm is endogenously-controlled. The regulation and maintenance of the microalgal biomass at the sediment surface is dependent on the variation of environmental factors, namely light, which is essential for the full formation of the MPB biofilm. A new methodological approach was proposed to estimate the water content of muddy intertidal sediments, enabling the study of the influence of wind on the hydric level of the sediment and the consequent impact of desiccation on the MPB biomass. This investigation showed that desiccation might be responsible to cause important limiting effects on biomass and photosynthetic activity of intertidal MPB biofilms, reducing the primary productivity. Regarding the trophic dynamics of the interaction MPB - Hydrobia, it was established the use of the pigment pheophorbide a, present on Hydrobia ulvae faecal pellets, as a trophic marker to estimate the amount of microalgal biomass incorporated, as chlorophyll a, by benthic macrofauna. A significant relationship between egested pheopigments and ingested chlorophyll a was investigated and validated. These studies were firstly developed on a daily scale, considering the effects of seasonal, tidal and day-night cycles, followed by a validation under natural conditions, on a monthly scale. The mean ingestion rate of H. ulvae individuals varied along the day, with the maximum around the diurnal low tide periods, which may be related with MPB availability. H. ulvae mean ingestion rate (IR) also varies seasonally (IR summer > IR spring) and depending on mud snails density (> density, < ingestion). There was a negative effect on chlorophyll concentration available after grazing, independently of H. ulvae density. Finally, the comparison of fatty acid profiles of mud snails from different habitats with the ones from potential food sources allowed identifying fatty acids as a useful tool to indicate H. ulvae habitat. Although the occupation of different habitats and the integration of multiple primary food sources on mud snails diet, significant inputs of fatty acids specific of microalgae (namely diatoms) were always found, which reinforce the important role of MPB on the diet of H. ulvae populations.