Quercus microbiome: deciphering the rhizosphere microbial communities of cork oak and pedunculate oak

Abstract

Forest decline-diseases are widespread, prolonged, complex processes driven by multiple, sequential, and cumulative biotic and abiotic factors. Although information about host-microbiome-environment interactions in agricultural systems is emerging rapidly, similar studies on tree health are still in their infancy. Increasing evidence has highlighted the role of tree microbiomes in host health and resilience, particularly in the rhizosphere. We used Chronic Cork oak Decline (COD) and Acute Oak Decline (AOD) as model systems to understand whether the rhizosphere physicochemical properties and microbiome are linked to tree health. We sampled the rhizosphere of asymptomatic and COD/AOD-affected trees across sites and stands that spanned different stages of decline. The rhizosphere physicochemical properties and microbiomes were characterised to study the relationships across these properties, microbial communities, and COD/AOD. The results revealed that rhizosphere physicochemical properties and microbiome composition differed significantly across sites and stands for both COD and AOD, but only at tree health level for AOD. Both Quercus species undertook an acidification process in their rhizospheres, which boosted C and N levels and C:N ratio. This suggests a responsive stress mechanism for nutrient uptake enhancing and resilience maintenance under pressure caused by declining triggers. Indeed, rhizosphere pH was the main driver of microbial composition. In cork oak, several microorganisms, including members in the genera Bacillus, Bryobacter, Cladophialophora, and Phallus, were more abundant in the healthy stands and part of the core microbiome, which make them potential key members for cork oak health and resilience. In pedunculate oak, less extreme soil conditions and a high presence of host-beneficial microbiota were observed in the healthy trees. On the other hand, pathogenic and opportunistic organisms were more abundant in the sites experiencing higher levels of COD and AOD. In addition to baseline information on the rhizosphere physicochemical properties and microbiome in Quercus species, this thesis gathers evidence of associations among host health conditions, rhizosphere properties, and microbiome and links aboveground tree decline symptoms to the belowground environment. These findings open exciting paths and call for further research to clarify the relationships between microbiomes and oaks or other tree species suffering decline-disease events and understand the underlying mechanisms that enhance tree health, resistance, and resilience in global change.

As doenças-declínio da floresta são processos complexos, prolongados e generalizados, impulsionados por fatores bióticos e abióticos múltiplos, sequenciais e cumulativos. Embora as informações sobre as interações hospedeiro-microbioma-ambiente em sistemas agrícolas estejam a surgir rapidamente, estudos semelhantes sobre a saúde das árvores ainda estão na sua infância. Cada vez mais evidências têm destacado o papel dos microbiomas das árvores na saúde e resiliência do hospedeiro, particularmente na rizosfera. Usamos o declínio crónico do sobreiro (COD) e o declínio agudo do carvalho (AOD) como sistemas modelo para entender se as propriedades físico-químicas e o microbioma da rizosfera estão ligados à saúde das árvores. A rizosfera de árvores assintomáticas e afetadas por COD/AOD foram amostradas em locais e povoamentos que abrangeram diferentes estágios de declínio. As propriedades físico-químicas e microbioma da rizosfera foram caracterizados para estudar as relações entre essas propriedades, comunidades microbianas e o COD/AOD. Os resultados revelaram que as propriedades físico-químicas da rizosfera e a composição do seu microbioma diferiram significativamente entre os locais e povoamentos tanto para o COD quanto para o AOD, mas apenas ao nível de saúde da árvore para o AOD. Ambas as espécies de Quercus despoletaram um processo de acidificação da rizosfera, o que aumentou os níveis de C e N e o rácio C:N. Isto sugere um mecanismo responsivo ao stress que leva ao aumento da absorção de nutrientes e à manutenção da resiliência sob pressão causada por fatores de declínio. Na verdade, o pH da rizosfera foi o principal condutor da composição microbiana. No sobreiro, vários microrganismos, incluindo membros dos géneros Bacillus, Bryobacter, Cladophialophora e Phallus, foram mais abundantes nos povoamentos saudáveis e parte do microbioma núcleo, o que os torna potenciais membros chave para a saúde e resiliência do sobreiro. No carvalho, as condições de solo menos extremas e uma elevada presença de microrganismos benéficos para o hospedeiro foram observados nas árvores saudáveis. Por outro lado, organismos patogénicos e oportunistas foram mais abundantes nos locais com níveis mais elevados de COD e AOD. Além de informações básicas sobre as propriedades físico-químicas da rizosfera e microbioma em espécies de Quercus, esta tese reúne evidências da associação entre as condições de saúde do hospedeiro, propriedades e microbioma da rizosfera e liga os sintomas visíveis de declínio das árvores ao ambiente subterrâneo. Estas descobertas abrem caminhos estimulantes e exigem mais investigação para esclarecer as relações entre os microbiomas e Quercus ou outras espécies arbórias que sofrem eventos de declínio, assim como compreender os mecanismos subjacentes que melhoram a saúde, resistência e resiliência das árvores no contexto das alterações climáticas.