Intertidal and subtidal trematode communities: Influence of the environmental factors on cockles infection

Abstract

Cerastoderma edule, the edible cockle, is a dominant and widely distributed bivalve of the northeast Atlantic coast. This bivalve is a highly exploited species in many countries, displaying an important socio-economic role and playing crucial services for ecosystem functioning. This bivalve is host of several trematode species, the most prevalent clade of macroparasites in coastal waters, that display a complex life cycle commonly including three host species. Trematodes are able to modulate cockles population dynamics, exerting devastating impacts depending on abundance, life-cycle stage or combination with abiotic factors. However, the patterns by which they govern are still poorly understood. The present thesis aimed to recognize environmental patterns that could regulate trematode population dynamics, identifying the major factors implicated in infection rate variability. In the first instance, an extensive spatial sampling of cockles was performed from north Portugal to south Morocco in order to identify large scale drivers of parasite community structure and to analyse, for the first time, cockles south of 31 °N. Most of the 12 identified trematode species were observed along the whole latitudinal gradient demonstrating the high dispersal ability of these parasites. Results suggested that temperature was the most important trigger to predict parasite infection, with coastal upwelling system operating for Portugal as a shield against trematode infection. Nonetheless, hosts geographical distribution, second intermediate host tidal position and the oceanic influence also seemed to affect trematode abundance. Following these results, the effect of host vertical position (intertidal vs. subtidal) and hydrodynamics on trematode infection rate was assessed at a small-scale. For this, cockles were collected in intertidal and subtidal sites of downstream and upstream areas of the Ria de Aveiro coastal lagoon (Portugal). Cockle density, trematode infection and sediment and water physico-chemical features were assessed. To characterize the lagoon hydrodynamics, simulation with the numerical model Mohid were performed. Intertidal cockles displayed significantly higher individual infection than those from subtidal sites, highlighting that the host vertical position represent an important driver of trematode infection success, possibly due to shorted distance from the first intermediate host (often intertidal gastropods) or lower capacity of cercariae (trematode free-living stage emerging from the first intermediate host to infect second intermediate host) to find their suitable host in a subtidal environment and then to complete the life cycle. Overall, the downstream areas (= higher hydrodynamics) presented higher trematode abundance suggesting a positive influence of water dynamics in the ecological quality of these areas, increasing the dispersion of trematode freeliving stages that promotes contact with the second intermediate host and consequent infection success. The influence of water current on trematodes infection was corroborated through experimental approach. Lastly, and pursuing the track of some of the obtained results (namely the infection between intertidal and subtidal sites), the effect of light on cercariae transmission success, using the trematode Himasthla elongata was assessed. Through experimental approach, this study aimed to observe the influence of light (no light vs. light exposure) on the cercariae behaviour. Nevertheless, cockles under dark conditions presented higher levels of infection compared to cockles exposed to light. These differences were explained by the influence of light on the cercariae swimming activity, which navigation showed to be guided by the light position and not by the presence and/ or filtering capacity, since that cockles respiration rate was similar regardless light conditions. This thesis findings demonstrated the importance of abiotic factors on the transmission success of trematode parasites. The outcomes of this study can be used for a more efficient management of cockles stocks by helping to predict areas or periods of higher probability of a trematode abundance outbreak.

O berbigão, Cerastoderma edule, é uma espécie de bivalve amplamente distribuída pela costa nordeste do Atlântico. Este bivalve é altamente explorado em vários países, inclusive Portugal, tendo uma alta relevância socioeconómica e um papel importante em serviços cruciais para o funcionamento do ecossistema. Este bivalve é hospedeiro de várias espécies de trematodes, os macroparasitas mais prevalentes em águas costeiras, que exibem um ciclo de vida complexo e que geralmente usam três espécies diferentes de hospedeiros. Os trematodes são capazes de modular a dinâmica populacional dos berbigões, exercendo sobre eles impactos devastadores dependendo da abundância, fase do ciclo de vida ou da combinação com fatores abióticos. No entanto, os padrões pelos quais estes parasitas se governam ainda são pouco compreendidos. Assim, esta tese teve como objetivo principal, reconhecer padrões ambientais que podem regular a população de trematodes, identificando os principais fatores implicados na variabilidade da taxa de infeção. Num primeiro momento, foi realizada uma extensa amostragem espacial de berbigão, desde o norte de Portugal até ao sul de Marrocos, de forma a identificar fatores que influenciam, em larga escala, a comunidade dos parasitas e que permitiu analisar, pela primeira vez, berbigões a sul de 31 °N. Das 12 espécies de trematodes identificadas, várias foram observadas em todo o gradiente latitudinal demonstrando a grande capacidade de dispersão destes parasitas. Os resultados sugeriram que a temperatura foi o fator mais importante para despoletar a infeção por trematodes, com o sistema de upwelling da costa Portuguesa a funcionar como proteção contra a infeção por trematodes. No entanto, a distribuição geográfica dos hospedeiros, a posição de maré do segundo hospedeiro e a influência oceânica também pareceram ter efeito na abundância dos trematodes. No seguimento destes resultados, avaliou-se os efeitos, em pequena escala, da posição vertical (intertidal ou subtidal) e do hidrodinamismo na taxa de infeção por trematodes. Para isso, foi recolhido berbigão em zonas intertidais e subtidais de uma área a montante e a jusante da Ria de Aveiro. Foram analisados a densidade de berbigão, a infeção por trematodes e os parâmetros físicoquímicos do sedimento e da água. Para caracterizar o hidrodinamismo da Ria procedeu-se a várias simulações através do modelo Mohid. Berbigão da zona intertidal demonstrou maiores níveis de infeção, destacando a importância da posição vertical do hospedeiro no sucesso da infeção pelos trematodes, possivelmente devido a uma distância mais curta ao primeiro hospedeiro (geralmente gastrópodes intertidais) ou a uma menor capacidade das cercariae (estado de vida livre dos trematodes que emerge do primeiro hospedeiro e infeta o segundo) para encontrar o seu hospedeiro num ambiente subtidal e completar o ciclo de vida. No geral, as áreas a jusante (maior hidrodinamismo) apresentaram níveis de infeção mais altos, sugerindo uma influência positiva da dinâmica da água na qualidade ecológica destes habitats, aumentando a dispersão das cercariae promovendo, desta forma, o contacto com os seus hospedeiros e consequentemente, aumentando o sucesso da infeção. A influência da corrente da água na infeção de trematodes foi corroborada por uma experiência laboratorial. Por último, e seguindo alguns dos resultados obtidos (principalmente a diferença de infeção entre a zona intertidal e subtidal), foi testado o efeito da luz no sucesso da transmissão pela cercaria da espécie de trematode Himasthla elongata. Através duma experiência laboratorial, pretendeu-se observar o efeito da luz (ausência vs. presença de luz) no comportamento das cercariae. Berbigões sob a ausência de luz demonstraram ficar mais parasitados do que os que se encontravam expostos à luz. As diferenças foram explicadas pela influência da luz na atividade natatória das cercariae e não pela presença ou capacidade filtradora dos berbigões, uma vez que, estes não demonstraram diferenças na taxa de respiração, qualquer que fosse a exposição luminosa. Esta tese demonstrou a importância dos fatores abióticos no sucesso de transmissão dos trematodes entre hospedeiros. Os resultados deste estudo podem ser utilizados de modo a controlar e a melhor gerir as populações de berbigão, ajudando a prever áreas ou períodos de maior probabilidade de surtos de abundância de trematodes.