Inventory, dynamics and impact of the trematodes parasites in bivalves with high economic importance

Abstract

Among population dynamics drivers, parasitism is significant but often neglected. Beyond inventory of the various parasites, it is urgent to understand the susceptibility of hosts, namely bivalves, to infection, and to investigate the interaction among parasites and other environmental conditions. In this way, the present study aimed to characterize and quantify the trematode macroparasites, the most abundant and prevalent in coastal waters, infecting Cerastoderma edule and Donax trunculus, which are among the most ecologically important and economically explored bivalve species in Portugal and France. The first step was to study bivalve population dynamics, evaluating the relationship between temperature and recruitment timing and the reciprocal effects of recruitment on adult biomass. For this, a large database spanning 17 years of monthly observations of a cockle population inhabiting a national protected area (Banc d’Arguin, Arcachon, France) was analysed. Long-term observations showed that the sustainability of a cockle population is recruitment-success dependent. In cockles, recruitment success showed to be partly, but not only, dependent on temperature. Hence, the sustainability of a cohort could be set earlier, i.e. by processes happening before recruitment. Following this clue, the role of parasitism on the bivalve host population dynamics was explored. Firstly, due to high pathogenicity for bivalves, special attention was given to the parasites Bucephalus minimus and Bacciger bacciger which use C. edule and D. trunculus, respectively, as first intermediate hosts (where their sporocysts parasitic stage develops). Classic methods of host dissection for parasites identification were combined with transcriptomic and biochemistry approaches. Results revealed some essential aspects of a host-parasite dynamics, such as the positive relationship between first host size and parasite prevalence, the statement of temperature as an important driver of parasite prevalence in its first intermediate host, and the higher parasite prevalence (as sporocysts) leading to higher metacercariae abundance of other species. For both case studies (C. edule collected in Arcachon, France and D. trunculus collected in Faro, Portugal), it was demonstrated that the parasite has a negative effect on its first intermediate host by increasing the metabolic rate, decreasing the energy reserves and inhibiting the antioxidant enzymes activity, which in some months led to cellular damages. Then, the study focused on metacercariae infection in its bivalve second intermediate host, a relationship that is usually reported as less deleterious. However, when certain abundance thresholds are exceeded, metacercariae are able to disrupt some of the bivalve basic functions. The spatio-temporal variability of the structure of trematode community infecting C. edule at the scale of the Ria de Aveiro (Portugal) was characterized and showed to be influenced by multiple abiotic factors and target host population density. Thus, the role of bivalve population density on individual infection rate was further explored in a field long-term monitoring and field experiment study. It was demonstrated that the encounter-dilution effect can be applied also to natural bivalve populations. Lastly, the susceptibility of bivalves to parasites infection when challenged by climate change related factors (salinity, temperature and pH) and contamination (Arsenic) was experimentally assessed. Main results showed that hosts exposure to stressful conditions related to global change scenarios can modify the parasite infection success and induced host biochemical response alterations. The findings presented in this thesis improved the knowledge on the effects of different constraints on bivalves, highlighting the crucial role of parasitism. If applied, these new insights can promote the sustainable management of bivalves, such an important marine resource, with greater production and economic potential.

Entre os agentes que modulam a dinâmica populacional, o parasitismo é significativo mas muitas vezes negligenciado. É urgente não só inventariar as várias espécies de parasitas, bem como compreender a suscetibilidade dos hospedeiros à infeção (nomeadamente os bivalves) e investigar a interação entre os parasitas e outras condições ambientais. Pelo que, esta tese teve como objetivo principal caracterizar e quantificar os macroparasitas trematodes (os mais abundantes e prevalentes em águas costeiras) que infetam Cerastoderma edule (berbigão) e Donax trunculus (conquilha), dois dos bivalves mais importantes em Portugal e França tanto do ponto de vista ecológico como económico. Primeiramente, a dinâmica populacional dos bivalves foi estudada, tendo em conta a relação entre a temperatura e o período de recrutamento e os efeitos recíprocos do recrutamento na biomassa de adultos. Para isso, foi analisada uma base de dados abrangendo 17 anos de observações mensais de uma população de berbigões que habitam uma área nacional protegida (Banc d’Arguin, Arcachon, França). Estas observações de longa duração mostraram que a sustentabilidade de uma população de berbigão é dependente do sucesso do recrutamento. Em berbigões, o sucesso do recrutamento mostrou ser em parte, mas não totalmente, dependente da temperatura. Por esta razão, a sustentabilidade de uma coorte pode estar a ser estabelecida mais cedo, isto é, por processos que acontecem antes do recrutamento. Seguindo esta pista, o verdadeiro papel do parasitismo na dinâmica populacional dos bivalves foi mais explorado. De seguida e devido à elevada patogenicidade para os bivalves, foi dada especial atenção aos parasitas Bucephalus minimus e Bacciger bacciger que usam C. edule e D. trunculus, respetivamente, como primeiros hospedeiros intermediários (onde o estádio parasítico esporocisto se desenvolve). Métodos clássicos de dissecação dos hospedeiros para identificação dos parasitas foram combinados com abordagens de transcriptómica e bioquímica. Os resultados revelaram alguns aspetos essenciais da dinâmica hospedeiro-parasita: a relação positiva entre o tamanho do primeiro hospedeiro e a prevalência do parasita; a confirmação da temperatura como um agente importante da prevalência do parasita no seu primeiro hospedeiro e a descoberta de que uma maior prevalência do parasita (esporocistos) leva a uma maior abundância de metacercariae de outras espécies. Para ambos os casos de estudo (C. edule amostrado em Arcachon e D. trunculus amostrado em Faro, Portugal), foi demonstrado que o parasita tem um efeito negativo no seu primeiro hospedeiro aumentando a taxa metabólica, diminuindo as reservas de energia e inibindo a atividade de enzimas antioxidantes o que, em alguns meses, provocou danos celulares. Depois, este estudo focou-se na infeção dos bivalves por metacercariae, ou seja, quando servem de segundos hospedeiros intermediários no ciclo de vida do parasita. Normalmente, esta relação é reportada como sendo menos perniciosa contudo, quando determinados limites de abundância são excedidos, as metacercariae são capazes de perturbar algumas das funções básicas dos bivalves. A variabilidade espácio-temporal da estrutura da comunidade de parasitas que infetam C. edule à escala da Ria de Aveiro (Portugal) foi então caracterizada e mostrou ser influenciada por múltiplos fatores abióticos e também pela densidade da população do hospedeiro alvo. O papel da densidade da população de bivalves na taxa de infeção individual foi então mais aprofundado numa monitorização de campo de longa duração e numa experiência de campo. Demonstrou-se que o efeito encontro-diluição pode também ser aplicado a populações naturais de bivalves. Por fim, foi experimentalmente avaliada a suscetibilidade dos bivalves à infeção por parasitas quando desafiados por fatores relacionados com as alterações climáticas (salinidade, temperatura e pH) e contaminação (Arsénio). Os resultados mostraram que a exposição dos hospedeiros a condições de stress relacionadas com cenários de alterações globais podem modificar o sucesso da infeção parasitária e induzir alterações na resposta bioquímica do hospedeiro. As descobertas apresentadas nesta tese melhoraram o conhecimento dos efeitos de diferentes variáveis nos bivalves, salientando o papel crucial do parasitismo. Se aplicados, estes novos pontos de vista podem promover a gestão sustentável dos bivalves, um recurso marinho tão importante, aumentando o seu potencial de produção e económico.

Parmi les agents qui modulent la dynamique des populations, le parasitisme est important mais souvent négligé. Il est urgent non seulement d’inventorier les différentes espèces de parasites, mais aussi de comprendre la sensibilité des hôtes à l’infection (notamment des bivalves) et étudier les interactions entre les parasites et les autres facteurs environnementaux. Par conséquent, cette thèse avait comme objectif principal de caractériser et de quantifier les communautés de trématodes (les plus abondants et répandus des macroparasites de bivalves dans les eaux côtières) qui infectent Cerastoderma edule (coque) et Donax trunculus (telline), deux des bivalves les plus importants au Portugal et en France d’un point de vue écologique et économique. Dans un premier temps, la dynamique des populations de bivalves a été étudiée en tenant compte de la relation entre la température et la période de recrutement et des effets en retour du recrutement sur la biomasse adulte. Pour cela, une base de données a été analysée couvrant 17 ans d’observations mensuelles d’une population de coques dans une réserve nationale (Banc d’Arguin, Arcachon, France). Ces observations à long terme ont montré que la durabilité d’une population de coques dépend du succès du recrutement. Pour les coques, le succès du recrutement a été montré comme étant en partie, mais pas totalement, dépendant de la température. Ainsi, la durée de vie d’une cohorte pourrait être estimée plus tôt, grâce à des indices se produisant en amont du recrutement. Suite à ces résultats, le rôle du parasitisme dans la dynamique des populations de bivalves a été étudié. Premièrement, en raison de leur forte pathogénicité pour les bivalves, une attention particulière a été accordée aux parasites Bucephalus minimus et Bacciger bacciger qui utilisent C. edule et D. trunculus, respectivement, comme premier hôte intermédiaire (où se développe le stade parasitaire sporocyste). Les méthodes classiques de dissection de l’hôte pour la détection des parasites ont été combinées avec des approches transcriptomiques et biochimiques. Les résultats ont révélé certains aspects essentiels de la dynamique hôte-parasite: la relation positive entre la taille du premier hôte et la prévalence du parasite; l’importance de la température dans l’interprétation des fluctuations de prévalences parasitaires dans son premier hôte et la démonstration d’une relation positive entre l’infestation par les sporocystes et celle par les métacercaires d’autres espèces parasites. Pour les deux études de cas (C. edule échantillonné dans le Bassin d’Arcachon et D. trunculus échantillonné dans la Ria da Faro, Portugal), il a été démontré que le parasite a un effet négatif sur son premier hôte, augmentant le taux métabolique, diminuant les réserves d’énergie et inhibant l’activité des enzymes antioxydants qui, en quelques mois, causent des dommages cellulaires. Deuxièmement, cette étude s’est concentrée sur l’infection des bivalves par les métacercaires, c’est-à-dire lorsqu’ils servent de second hôte intermédiaire dans le cycle de vie du parasite. Normalement, cette relation serait moins délétère, mais lorsque certains seuils d’abondance sont dépassés, les métacercaires sont capables de perturber les fonctions de base des bivalves. La variabilité spatio-temporelle de la structure communautaire des parasites qui infestent C. edule à l’échelle de Ria de Aveiro (Portugal) a ensuite été décrit et s’est montrée influencée par de multiples facteurs abiotiques mais aussi par la densité de population de l’hôte cible. Le rôle de la densité de population des bivalves dans le succès d’infection individuel a ensuite été étudié dans le cadre croisé du suivi pluriannuel d’une population de coques et d’une expérience sur le terrain. Il a été démontré que l’effet de rencontre-dilution peut également être appliqué aux populations naturelles de bivalves. Enfin, la sensibilité des bivalves à l’infection parasitaire a été évaluée expérimentalement lorsqu’ils sont confrontés à des facteurs liés au changement climatique (salinité, température et pH) et à la contamination (arsenic). Les résultats ont montré que l’exposition de l’hôte à des conditions de stress liées à des scénarios de changement global peut modifier le succès de l’infection parasitaire et altérer les réponse biochimique de l’hôte. Les résultats présentés dans cette thèse ont amélioré la connaissance des effets de différentes variables sur les bivalves, soulignant le rôle crucial du parasitisme. S’ils sont appliqués, ces nouveaux concepts peuvent promouvoir la gestion durable des bivalves, une ressource marine importante, en augmentant son potentiel de production et donc son potentiel économique.