The evolutionary role of epigenetic mechanisms : the adaptation of freshwater organisms to climate change

Abstract

Freshwater is a precious resource for humankind. Nevertheless, freshwater systems face not only significant anthropogenic pressure but also numerous transformations induced by climate change. Nowadays, climate change is recognized as a serious threat to freshwater ecosystems and, on a global scale, freshwater biodiversity is in rapid decline. In the last few years, epigenetics has been gaining importance in several scientific fields, such as human health and developmental biology. In fact, epigenetic mechanisms can influence phenotype determination and epigenetically acquired phenotypes are known to be inherited across several generations. Therefore, epigenetics is a promising but unexplored topic in a significant number of scientific fields. Taking into account that the global aim of this work was to explore the resilience of freshwater species to cope with the environmental transformations induced by climate change, its main specific objectives were: i) to review the impacts of climate change on freshwater ecosystems, and explore the link between epigenetic mechanisms and the adaptation of different species to the associated phenomena; ii) to assess the relevance of epigenetic mechanisms in the adaptation of Daphnia magna to an increase in water salinity. An extensive review was made leading to the conclusion that climate change is transforming the composition, biodiversity and functioning of numerous freshwater ecosystems. Additionally, this study highlighted that, in the context of climate change, the rise in water temperature and/or salinity are the major threats to freshwater biodiversity, while epigenetic mechanisms can have a decisive role in constraining both short- and long-term adaptation of different taxonomic groups to the environmental transformations induced by climate change. As the second objective was tackled, the exposure of one generation of Daphnia magna to increased salinity showed that there is a molecular adaptation to the hyperosmotic environment at the epigenetic level. For some genes, this epigenetic adaptation was transferred across three successive generations, none of which exposed to the stressor challenging the parental generation. Generally, this work supports the idea that epigenetic mechanisms are a promising topic in the fields of aquatic toxicology and evolutionary biology, as well as in research undertaken in their intersection.

A água doce é um dos recursos mais preciosos para a humanidade. No entanto, para além de serem alvo de significativas pressões antropogénicas, os sistemas dulçaquícolas enfrentam diversas transformações impostas pelas alterações climáticas. Em particular, as alterações climáticas são, hoje em dia, reconhecidas como uma ameaça séria para os ecossistemas dulçaquícolas, sendo que, à escala global, a biodiversidade de água doce está em rápido declínio. Nos últimos anos, a epigenética tem ganho importância em diversos campos científicos, como a saúde humana e a biologia do desenvolvimento. De facto, os mecanismos epigenéticos regulam o aparecimento de novos fenótipos, estando comprovado que os fenótipos determinados epigeneticamente podem ser transmitidos ao longo de sucessivas gerações. Assim, a epigenética é um tema promissor mas largamente inexplorado num grande número de áreas científicas. Procurando avaliar a resiliência das espécies dulçaquícolas para lidar com as transformações ambientais impostas pelas alterações climáticas, este trabalho teve como principais objetivos: i) rever os impactos das alterações climáticas nos ecossistemas dulçaquícolas, explorando a relação entre os mecanismos epigenéticos e a adaptação de diversos grupos de organismos a este fenómeno; ii) avaliar a potencial importância dos mecanismos epigenéticos na adaptação de Daphnia magna a um aumento na salinidade das águas. Uma extensa revisão da literatura foi efetuada, tendo sido concluído que as alterações climáticas estão a alterar a composição, biodiversidade e funcionamento dos ecossistemas dulçaquícolas. Adicionalmente, este trabalho evidenciou que, no contexto das alterações climáticas, o aumento da temperatura e/ou salinidade da água são as principais ameaças para a biodiversidade dulçaquícola, sendo que os mecanismos epigenéticos podem contribuir decisivamente para a adaptação de diferentes grupos taxonómicos, tanto a curto como a longo prazo, às flutuações e transformações ambientais provocadas pelas alterações climáticas. Na abordagem do segundo objetivo desta dissertação, a exposição de uma geração de Daphnia magna a um aumento de salinidade na água induziu uma adaptação molecular, ao nível epigenético, ao ambiente hipertónico. Para alguns genes, esta adaptação epigenética foi transferida ao longo de três sucessivas gerações, nenhuma das quais expostas ao agente de stress a que esteve exposta a geração parental. Globalmente, este trabalho suporta a ideia de que os mecanismos epigenéticos são um tema promissor nas áreas da ecotoxicologia aquática e biologia evolutiva, bem como na interface entre estas duas áreas de investigação.