Biodiversity and evolution of the coastal peracaridean fauna of Macaronesia and Northeast Atlanti

Abstract

In the complex and rich Northeast (NE) Atlantic and Macaronesia coasts, the superoder Peracarida (Crustacea) is one of the most abundant and commom marine invertebrate taxa with an important role in benthic communities. The study of this group is often limited to inventory lists or benthic community studies and the genetic knowledge of the group in this region is poor. The main goal of this thesis was to improve knowledge on Peracarida diversity and evolution in the NE Atlantic and Macaronesia, with particular emphasis on shallow water and rocky shore members of the orders Amphipoda, Isopoda and Tanaidacea. The thesis comprises five chapters with original research, entailing a DNA barcodebased screening of the species diversity in this group through the comparison of morphology and molecular-derived data (chapter 2), a set of two studies of the isopod genus Dynamene (chapters 3 and 4), one chapter about the amphipod family Hyalidae (chapter 5), and a multi-species analyses of the diversity and broad phylogeographic patterns of Macaronesian peracarideans (chapter 6). In the first chapter, we reported a DNA barcode reference library for the superorder Peracarida, comprising specimens from marine Atlantic coasts, mainly from Iberian Peninsula, together with additional members of the same or sister taxa from other locations. A higher number of Barcode Index Numbers (BINs) compared with the number of morphospecies was found, with some of them displaying up to six BINs. The presence of deeply divergent intraspecific lineages suggests the existence of considerable overlooked taxonomic diversity, even in one of the most well-known peracaridean faunas in the world. These findings indicate the need for a broad, comprehensive and integrated revision of the peracaridean fauna from the Southern European Atlantic coasts. In the second chapter, the commom but species-poor and controversial isopod Dynamene genus was investigated in detail by examining thousands of specimens records sampled during more than fifty years. The distribution and taxonomy of the six Dynamene species along the Northeast Atlantic-Black Sea axis was revised and updated. New distribution maps and illustrated keys to the adult males and females of the northern hemisphere species are provided. In the last three chapters, molecular delineation tools revealed extensive cryptic diversity in the genus Dynamene (3 morphospecies vs 12 molecular operational taxonomic units - MOTUs), in the amphipod family Hyalidae (7 morphospecies vs 32 MOTUs) and in twenty-five peracaridean species (25 morphospecies vs 90 MOTUs). A split between Macaronesian and continental populations was patent, and in most cases the Macaronesian populations displayed high levels of diversity. These findings suggest a much larger role of oceanic islands in the diversification of these marine invertebrates than would have been anticipated, and contributes to expose weakly explored events in the phylogeography and evolution of Macaronesia’s marine fauna. This thesis showed that marine biodiversity, as seen in peracarideans from the NE Atlantic and Macaronesia, has been considerably underestimated. The level of diversity will likely increase with the addition of different taxa, different types of habitat and distinct marine regions. It also suggests that these oceanic islands may act as drivers of evolution, diversification and endemism, just as well for marine organisms as they do for terrestrial ones.

Nas costas complexas e ricas do Nordeste (NE) Atlântico e da Macaronésia, a superordem Peracarida (Crustacea) é um dos taxa de invertebrados marinhos mais abundante e comum, com um papel importante nas comunidades bentónicas. O estudo deste grupo é muitas vezes limitado a listas de inventários ou estudos de comunidade bentónicas e o seu conhecimento genético nesta região é deficiente. O objetivo principal desta tese foi o de melhorar o conhecimento sobre a diversidade e a evolução dos peracarídeos no Atlântico Nordeste e na Macaronésia, com ênfase nos membros presentes nas zonas pouco profundas e nas zonas costeiras rochosas das ordens Amphipoda, Isopoda e Tanaidacea. Esta tese compreende cinco capítulos com pesquisa original, incluindo uma biblioteca de referência de DNA barcodes neste grupo, através da comparação de dados morfológicos e moleculares (capítulo 2), um conjunto de dois estudos dedicados ao género isopode Dynamene (capítulos 3 e 4), um capítulo dedicado à família de anfípodes Hyalidae (capítulo 5), e uma abordagem multi-espécies da diversidade e dos padrões filogeográficos dos peracarídios presentes na Macaronésia (capítulo 6). No primeiro capítulo, relatamos uma biblioteca de referência de DNA barcodes para a superordem Peracarida, que inclui espécimes de costas do Atlântico, principalmente da Península Ibérica, juntamente com membros adicionais do mesmo ou semalhantes taxa de outros locais. Um maior número de Barcode Index Numbers (BINs) em comparação com o número de morfo-espécies foi encontrado, com algumas morfo-espécies exibindo até seis BINs. A presença de linhagens profundamente divergentes sugere a existência de uma considerável diversidade taxonómica anteriormente negligenciada, mesmo numa das mais conhecidas faunas de peracarídeos do mundo. Estas descobertas indicam a necessidade de uma revisão ampla, abrangente e integrada da fauna de peracarídeos das costas do Atlântico do Sul da Europa. No segundo capítulo, o abundante mas controverso género Dynamene foi investigado em detalhe, ao examinar vários milhares de individuos amostrados durante mais de cinquenta anos. A distribuição e a taxonomia das seis espécies de Dynamene ao longo do eixo Nordeste Atlântico-Mar Negro foram revistas e actualizadas. Novos mapas de distribuição e chaves ilustradas para os machos adultos e fêmeas das espécies deste género, presentes no hemisfério norte, são fornecidas. Nos três últimos capítulos, as ferramentas de delineamento molecular revelaram uma extensa diversidade críptica no género Dynamene (3 morfoespécies vs 12 unidades taxonómicas operacionais moleculares - MOTUs), na família de anfípipodes Hyalidae (7 morfoespécies vs 32 MOTUs) e em vinte e cinco espécies de peracarídeos (25 morfoespécies vs 90 MOTUs). Uma separação entre as populações presentes na Macaronésia e as presentes no continente foi visivel e, na maioria dos casos, as populações presentes na Macaronésia apresentavam maiores níveis de diversidade. Estas descobertas sugerem um papel maior das ilhas oceânicas na diversificação destes invertebrados marinhos do que se anteciparia e contribuiram para expor eventos pouco explorados na filogeografia e evolução da fauna marinha na Macaronésia. Esta tese mostrou que a biodiversidade marinha, como se observa em peracarídeos presentes no NE Atlântico e na Macaronésia, foi consideravelmente subestimada. O nível de diversidade provavelmente aumentará com a adição de diferentes taxa, diferentes tipos de habitat e de regiões marinhas distintas. Esta tese também sugere que estas ilhas oceânicas podem atuar como impulsionadoras da evolução, da diversificação e do endemismo em organismos marinhos, como acontece nos organismos terrestres.