Environmental drivers of mesocarnivores presence in Mediterranean landscapes

Abstract

Terrestrial ecosystems are highly complex and the species inhabiting them, including Humans, interact with each other influencing how each one exploits the available resources. With the growth of the human population and, consequently, of the urban areas and those devoted to produce goods for humans, the landscapes have undergone changes leading to an accelerated loss of habitat, which is considered the main cause for biodiversity decline. Due to this decline, species face challenges to their survival, shaping their ecology to adapt to new environmental conditions, and these adaptations have cascading repercussions throughout the ecosystem. Carnivores, being at high trophic levels, play an important role in the structure and proper functioning of ecosystems. The development and implementation of effective conservation plans is essential for the preservation of these species. Since they are mostly nocturnal and / or crepuscular, have high mobility and low densities, carnivores are usually monitored through the study of their signs of presence, in particular, their scats, because these are abundant and easy to find. In earlier studies, scats were exclusively identified through morphological and odoriferous criteria. However, due to the high uncertainty associated with this technique, new non-invasive sampling methods using molecular techniques began to be used, proving to be a solution for a more rigorous and accurate identification. The present study aimed: 1) to test the accuracy of mesocarnivores scats identification, from a community in the Northeastern region of Portugal, based on a conventional approach (morphological and odoriferous criteria), using as a standard for accuracy the results of molecular identification; 2) to understand, using the ecological modelling approach (GLMM), how the landscape context influences the presence of two generalist species - the red fox (Vulpes vulpes) and the stone marten (Martes foina) - in an area composed by natural areas and the practice of traditional agriculture. In total, between July and September of 2016, 291 mesocarnivores’ signs of presence (scats and footprints) were recorded. From this sampling, 63 scats were genetically analysed and the DNA of 83% of the samples was successfully amplified and sequenced. The highest success rate in species identification, based on morphological criteria, was 67%, but the success of the identification varied among species. Of the 291 recorded data and based on the observer's classification with the highest success rate, 212 signs of presence were considered to belong to the red fox and 55 to the stone marten. The generated distribution models revealed that the red fox appears to have two distinct strategies. When inhabiting an environment with a high percentage of forest, human activities have a negative effect (disturbance in habitat). Inversely, when in an environment where the forest cover is reduced, the presence of this species is positively influenced by the agricultural activity and the proximity to urban area (food availability). Stone marten’s distribution is negatively affected by anthropogenic activities (habitat alteration and disturbance), although the proximity to urban has a positive effect (allows to obtain food and avoids competition with other mesocarnivores). Our results support the need for the use of genetic identification as a tool in carnivore ecology studies, since it allows for a higher accuracy and provide more rigor to the morphological identification. We were also able to confirm the opportunistic nature and adaptability of the red fox and the stone marten. This study contributes to improve our knowledge of the dynamics and strategies of some of the most common mesocarnivores in Portugal, crucial for the application of conservation and management actions focused on those species. Furthermore, we demonstrated that, at least for the red fox, the landscape context influences the pattern of distribution. Consequently, by considering that populations of the same species are constrained by the same factors, independently of the landscape composition, will affect the efficacy of management measures put in place to assure the regional survival of a species

Os ecossistemas terrestes apresentam uma elevada complexidade e, as espécies que neles habitam, incluindo o Homem, interagem entre si influenciando a forma como cada uma explora e utiliza os recursos disponíveis. Com o crescimento da população humana e, consequentemente, das áreas urbanas e de terrenos dedicados à produção de bens para consumo humano, as paisagens têm vindo a sofrer alterações, conduzindo a uma acelerada perda de habitat, sendo esta considerada a principal causa do declínio da biodiversidade. Devido a este declínio, as espécies enfrentam desafios à sua sobrevivência, moldando a sua ecologia como forma de se adaptarem às novas condições ambientais, tendo estas adaptações repercussão em todo o ecossistema. Os carnívoros, estando em elevados níveis tróficos, desempenham um importante papel na estrutura e no bom funcionamento dos ecossistemas, sendo essencial o desenvolvimento e implementação de planos de conservação efetivos para a preservação destas espécies. Devido a serem um grupo que, na sua maioria, possui hábitos noturnos e/ ou crepusculares, apresenta elevada mobilidade e reduzidas densidades, os carnívoros são normalmente monitorizados através do estudo dos seus indícios de presença, em particular, dos dejetos, por estes serem abundantes e fáceis de encontrar. Até recentemente os dejetos eram identificados, exclusivamente, através de critérios morfológicos e odoríferos. No entanto, devido à elevada incerteza associada a esta técnica, novos métodos de amostragem não-invasiva usando técnicas moleculares começaram a ser utilizados, revelando-se uma solução eficaz e precisa para uma identificação mais rigorosa. O presente estudo teve como principais objetivos: 1) testar a precisão da identificação de dejetos de uma comunidade de mesocarnívoros na região Nordeste de Portugal, através da aplicação do método convencional (critérios morfológicos e odoríferos), utilizando como critério de precisão o resultado da identificação molecular; e 2) perceber, com recurso à modelação ecológica (GLMM), de que forma o contexto paisagístico influencia a presença de duas espécies generalistas – a raposa (Vulpes vulpes) e a fuinha (Martes foina) – numa área fortemente marcada pela presença de áreas naturais e pela prática da agricultura tradicional. No total, entre julho e setembro de 2016, foram registados 291 indícios de presença de mesocarnívoros (dejetos e pegadas). Desse conjunto, 63 dejetos foram analisados geneticamente. Destes foi amplificado e sequenciado, com sucesso, o ADN de 83% das amostras. A taxa de sucesso mais elevada na classificação das espécies, com base em critérios morfológicos, foi de 67%, sendo que o sucesso da identificação variou de espécie para espécie. Dos 291 indícios registados e, tendo por base a classificação do observador com a maior taxa de sucesso, conclui-se que 212 indícios pertenciam a raposa e 55 a fuinha. Os modelos de distribuição gerados revelaram que a raposa aparenta ter duas estratégias distintas. Quando em ambientes com elevada percentagem florestal, as atividades humanas exercem um efeito negativo (causam perturbação). Já quando a percentagem florestal é reduzida, a presença desta espécie é influenciada positivamente pela atividade agrícola e a proximidade à área urbana (disponibilidade de alimento). Em relação à fuinha, a sua distribuição é afetada negativamente por atividades de origem antropogénica (alteração e perturbação do habitat), contudo a proximidade a meios urbanos exerce um efeito positivo (permite a obtenção de alimento e evita a competição com outros mesocarnívoros). Os nossos resultados suportam a necessidade do uso da identificação genética como ferramenta em estudos de ecologia de carnívoros, pois conferem um maior grau de certeza e rigor à identificação específica. Conseguimos ainda confirmar, o caracter oportunista e a capacidade de adaptação da raposa e da fuinha a ambientes antrópicos. Este estudo contribui para um melhor conhecimento da dinâmica e estratégias de alguns dos mesocarnívoros mais comuns em Portugal, crucial para a elaboração e aplicação de ações de conservação e gestão destas espécies, uma vez que demonstrámos que, pelo menos para a raposa, o contexto paisagístico influencia o padrão de uso do espaço detetado. Este facto sugere que considerar que diferentes populações de uma espécie são condicionadas pelos mesmos fatores, independentemente do contexto paisagístico, tornará ineficientes as medidas de gestão delineadas para assegurar a sobrevivência regional das espécies-alvo.