Clonal propagation, connectivity and genetic differentiation in Paramuricea clavata populations from the Atlantic and Mediterranean Sea

Abstract

The red gorgonian Paramuricea clavata is an engineering species, inhabiting rocky shore in the Mediterranean Sea and Portuguese coast of the Atlantic Ocean. The species was severely impacted by climatically induced mass mortality events in the NW Mediterranean. The general aim of the study was to investigate the genetic diversity of P. clavata in the Ligurian Sea (NW Mediterranean), a region highly impacted by past mass mortality events, and the Atlantic Ocean, where mass mortality was never observed due to generally lower water temperature. Microsatellites were used to study the contribution of clonal reproduction, connectivity pattern, genetic structure and diversity. Additionally one mitochondrial marker (Cytochrome Oxidase I) was used to compare the Atlantic and Mediterranean populations. The results revealed, that clonal propagation does not play an important role in P. clavata, since at four out of nine sites clones were not detected and the maximum prevalence of clones reached only 13%. The study failed to detect any genetic diversity loss in the P. clavata populations affected by mass mortality events. The migration pattern among sites affected by mass mortality and unaffected ones was described. The results confirmed that low larval dispersal capability in the red gorgonian may still be ecologically significant for population replenishment and persistence, enabling migration between local populations. This research has identified an important genetic break within the red gorgonian distribution. Both markers used in the present study, mtDNA and microsatellites, revealed the same discontinuity between the Mediterranean and Atlantic. Significant differences were found in the genetic diversity between the Mediterranean and Atlantic populations, with heterozygosity and allelic richness being slightly, but significantly, higher in the Mediterranean Sea, possibly as a result of colonization history or isolation of the Atlantic sites. The differences in genetic diversity were also detected between deep and shallow populations. Allelic richness increase with depth, being lower in the shallow, less stable populations due to past mortality events induced by warming and other interacting factors and higher in deeper, stable populations.The results should prove to be particularly valuable for the conservation of soft corals communities and thus the overall marine biodiversity.

A gorgónia vermelha, Paramuricea clavata, é uma espécie engenheira que habita costas e recifes rochosos do Mediterrâneo e do Atlântico ao longo da costa de Portugal, a profundidades que variam entre 15 e os 80 m. Esta espécie foi severamente afetada, no Mediterrâneo NO, por eventos de mortalidade induzidos por variações climáticas recentes. O objetivo geral deste estudo foi a investigação da diversidade genética de P. clavata no Mar da Ligúria (Mediterrâneio NO), uma região altamente impactada por eventos de mortalidade em massa causados por temperaturas elevadas, e no Atlântico, onde mortalidade em massa nunca foi observada em consequência de temperaturas genericamente mais baixas. Foram utilizados microsatélites para o estudo da contribuição da reprodução clonal, padrões de conectividade, estrutura genética e diversidade genética. Adicionalmente, um marcador mitocondrial (Cytochrome Oxidase I) foi usado para comparar as populações do Atlântico e do Mediterrâneo. Os resultados revelaram que a propagação clonal não desempenha um papel importante em P. clavata, uma vez que em quatro dos nove sítios não foram detetados clones e que a máxima prevalência de clones detetada atingiu apenas 13%. No entanto, a prevalência de clones detectada no presente estudo foi maior do que o previamente relatado. O estudo não conseguiu detetar qualquer perda de diversidade genética nas populações de P. clavata afetadas por eventos de mortalidade em massa. Foi possível descrever o padrão de migração entre os sítios afetados pela mortalidade em massa e os não afetados. Os resultados confirmaram que a baixa capacidade de dispersão larvar na gorgónia vermelha pode ainda ser ecologicamente significante para a recolonização e persistência populacional, permitindo a migração entre populações locais. A troca de larvas foi mais comum entre recifes separados por 200-300m, mas também foi detectada entre locais separados por 20 km. Os dados indicaram ainda migrações comuns entre recifes localizados a menores profundidades, impactados por mortalidade em massa, e recifes mais profundos, não impactados, do mesmo local. A presente investigação identificou uma importante descontinuidade genética na distribuição da gorgónia vermelha, com ambos os marcadores utilizados no estudo, mtDNA e microsatélites, revelando a mesma descontinuidade entre o Mediterrâneo e o Atlântico. Foram também encontradas diferenças significativas na diversidade genética entre o Mediterrâneo e as populações do Oceano Atlântico, com a heterozigosidade e a riqueza alélica ligeiramente, mas significativamente, mais elevadas no Mediterrâneo, possivelmente como resultado da história da colonização ou isolamento dos locais do Atlântico. Finalmente, foram ainda detectadas diferenças na diversidade genética entre as populações superficiais e mais profundas. A riqueza alélica foi menor nas populações menos profundas, menos estáveis devido a eventos de mortalidade induzidos pelo aquecimento e por outros fatores, e maior nas populações mais profundas e estáveis. Estes resultados devem revelar-se particularmente valiosos para a conservação de comunidades de gorgónias e assim a biodiversidade marinha global.

La gorgonia rossa Paramuricea clavata è una ‘engineering species’, vive sui fondali rocciosi del Mediterraneo e della costa portoghese dell’Oceano Atlantico. La specie è stata severamente impattata da eventi di mortalità di massa indotti dal CC nel Mediterraneo nord-occidentale. Lo scopo dello studio è stato di indagare la diversità genetica di P. clavata nel Mar Ligure (Mediterraneo nord-occidentale), una regione fortemente impattata da eventi di mortalità, e nell’Oceano Atlantico, dove eventi di mortalità non sono mai stati registrati grazie a valori di temperatura dell’acqua generalmente più bassi. Per studiare il contributo della riproduzione clonale, i pattern di connettività, la struttura e la diversità genetica sono stati usati i microsatelliti. In aggiunta, un marcatore mitocondriale (Cytochrome Oxidase I) è stato utilizzato per confrontare le popolazioni atlantiche con quelle mediterranee. I risultati hanno mostrato che la propagazione clonale non gioca un ruolo importante in P. clavata, in quanto in quattro siti su nove non sono stati individuati cloni e la predominanza massima di cloni ha totalizzato solo il 13%. Lo studio non ha riscontrato perdita di diversità genetica nelle popolazioni di P. clavata colpite da eventi di mortalità. Sono stati descritti i pattern di migrazione tra siti colpiti da mortalità e quelli non colpiti. I risultati hanno confermato che la bassa dispersione larvale nella gorgonia rossa può essere ancora ecologicamente significativa per il rifornimento e la persistenza di popolazioni, favorendo la migrazione tra popolazioni locali. Questa ricerca ha identificato un importante break genetico nella distribuzione della gorgonia rossa. Entrambi i marker usati in questo studio, mtDNA e microsatelliti, hanno rivelato la stessa discontinuità tra Mediterraneo ed Atlantico. Differenze significative sono state riscontrate nella diversità genetica tra popolazioni mediterranee e atlantiche, con eterozigosità e ricchezza allelica leggermente, ma significativamente più alte nel Mediterraneo, probabilmente come risultato della storia di colonizzazione o isolamento dei siti atlantici. Le differenze nella diversità genetica sono state riscontrate anche tra popolazioni profonde e superficiali. La ricchezza allelica aumenta con la profondità, risultando più bassa nelle popolazioni più superficiali, meno stabili a causa degli eventi di mortalità indotti dal riscaldamento e da altri fattori interagenti, e più alta nelle popolazioni più profonde e relativamente più stabili. I risultati sono di particolare interesse per la conservazione delle comunità di coralli molli e quindi nel complesso per la biodiversità marina.