Trophic plasticity in the cnidarian-dinoflagellate symbiosis

Abstract

Coral reefs are of utmost ecological and economical importance but are currently in global decline due to climate change and anthropogenic disturbances. Corals, as well as other cnidarian species, live in symbiosis with photosynthetic dinoflagellates of the genus Symbiodinium. This relationship provides the cnidarian host with alternative metabolic pathways, as the symbionts translocate photosynthetic carbon to the animal. Besides this autotrophic nutrition mode, symbiotic cnidarians also take up organic matter from the environment (heterotrophy). The nutritional balance between auto- and heterotrophy is critical for the functioning, fitness and resilience of the cnidariandinoflagellate symbiosis. New methodological approaches were developed to better understand the role of auto- and heterotrophy in the ecophysiology of cnidarians associated with Symbiodinium, and the ecological implications of this trophic plasticity. Specifically, the new approaches were developed to assess photophysiology, biomass production of the model organism Aiptasia sp. and molecular tools to investigate heterotrophy in the cnidarian-dinoflagellate symbiosis. Using these approaches, we were able to non-invasively assess the photophysiological spatial heterogeneity of symbiotic cnidarians and identify spatial patterns between chlorophyll fluorescence and relative content of chlorophyll a and green-fluorescent proteins. Optimal culture conditions to maximize the biomass production of Aiptasia pallida were identified, as well as their implications on the fatty acid composition of the anemones. Molecular trophic markers were used to determine prey digestion times in symbiotic cnidarians, which vary between 1-3 days depending on prey species, predator species and the feeding history of the predator. This method was also used to demonstrate that microalgae is a potential food source for symbiotic corals. By using a stable isotope approach to assess the trophic ecology of the facultative symbiotic Oculina arbuscula in situ, it was possible to demonstrate the importance of pico- and nanoplanktonic organisms, particularly autotrophic, in the nutrition of symbiotic corals. Finally, we showed the effects of functional diversity of Symbiodinium on the nutritional plasticity of the cnidarian-dinoflagellate symbiosis. Symbiont identity defines this plasticity through its individual metabolic requirements, capacity to fix carbon, quantity of translocated carbon and the host’s capacity to feed and digest prey.

Os recifes de coral são ecossistemas de elevada importância ecológica e económica. Contudo, encontram-se em declínio global devido ao efeito das alterações climáticas e outras perturbações de origem antropogénica. Os corais, tal como outros cnidários, vivem em simbiose com dinoflagelados fotossintéticos do género Symbiodinium. Esta associação permite ao hospedeiro dispor de vias metabólicas alternativas, uma vez que os simbiontes fixam carbono fotossinteticamente e translocam-no para o hospedeiro. Para além deste modo de nutrição autotrófico, estes cnidários também se alimentam de matéria orgânica disponível no meio ambiente (heterotrofia). O balanço nutricional entre auto- e heterotrofia é fundamental para o funcionamento, capacidade adaptativa e resiliência da simbiose entre cnidários e dinoflagelados. No presente trabalho foram utilizadas novas abordagens metodológicas para investigar a importância da auto- e heterotrofia na ecofisiologia de cnidários em simbiose com Symbiodinium e as implicações ecológicas desta plasticidade trófica. Os métodos aqui desenvolvidos estão relacionados com a fotofisiologia, produção de biomassa do organismo modelo Aiptasia pallida e métodos moleculares para investigar heterotrofia na simbiose entre cnidários e dinoflagelados. Foram utilizados métodos não invasivos para avaliar padrões espaciais fotofisiológicos em cnidários associados com Symbiodinium e explorar a relação entre a fluorescência da clorofila e a abundância relativa de clorofila a e proteínas verdes fluorescentes. As condições de cultivo que maximizam a produção de Aiptasia sp. foram identificadas, bem como as respetivas implicações na sua composição em ácidos gordos. A utilização de marcadores tróficos moleculares permitiu identificar que o tempo de digestão em cnidários associados com Symbiodinium varia entre 1 e 3 dias e que depende da espécie de predador e de presa, bem como do historial trófico do predador. O mesmo método molecular permitiu concluir que as microalgas são uma presa potencialmente importante para a nutrição de corais simbióticos. Adicionalmente, os resultados obtidos através da utilização de isótopos estáveis in situ, para avaliar a ecologia trófica do coral simbiótico facultativo Oculina arbuscula, confirmaram a importância que os organismos pico- e nanoplanctónicos, principalmente autotróficos, podem representar para a nutrição de corais simbióticos. Por fim, o efeito da diversidade funcional de Symbiodinium na plasticidade trófica da simbiose entre cnidários e dinoflagelados foi investigado. Concluiu-se que a identidade do simbionte define esta plasticidade através dos seus requisitos metabólicos individuais, capacidade para fixar carbono, quantidade de carbono translocado e a capacidade de ingestão e digestão de presas do cnidário hospedeiro.